Phylogéographie du calmar veiné, Loligo forbesii, dans les eaux européennes

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 7817 (2022) Citer cet article

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Le calmar veiné, Loligo forbesii Steenstrup, 1856, est présent dans les zones du plateau européen, y compris les Açores, et représente une ressource précieuse pour la pêche commerciale européenne dans l'Atlantique du Nord-Est. Cependant, on sait très peu de choses sur sa structure de population et sa phylogéographie. Ce manque de connaissances entrave également le développement d'une gestion durable de la pêche pour cette espèce. La présente étude a combiné l'utilisation de deux types de marqueurs qui récupèrent les modèles de flux de gènes dans différentes périodes de temps ; l'analyse de 16 microsatellites nucléaires et le séquençage de la sous-unité mitochondriale de la cytochrome oxydase I (COI). Alors que le taux de mutation élevé des microsatellites permet la description de schémas récents de connectivité chez les espèces, le taux de mutation plus faible de COI fournit des schémas phylogéographiques sur une échelle de temps plus longue. Un total de 347 individus de L. forbesii ont été étudiés dans presque toute l'aire de répartition de l'espèce, y compris le plateau nord-est de l'Atlantique, les Açores et la Méditerranée. Les individus de la Méditerranée occidentale et orientale n'ont jamais été inclus dans une étude génétique auparavant. Nous avons pu analyser les séquences COI des 12 zones d'échantillonnage et définir trois clades de L. forbesii. En raison de notre vaste zone d'échantillonnage, nous présentons 13 haplotypes COI qui étaient auparavant inconnus. L'analyse microsatellite n'inclut pas les Açores, mais trois clades principaux ont pu être identifiés sur les 11 sites d'échantillonnage restants. De faibles valeurs de FST indiquent un flux de gènes sur de grandes distances géographiques. Cependant, les différences génétiquement significatives et un léger regroupement supplémentaire dans la structure des microsatellites révèlent que les barrières géographiques semblent influencer la structure de la population et réduire le flux de gènes. En outre, les deux marqueurs fournissent des preuves solides que le schéma phylogéographique observé reflète l'histoire géographique des Açores et de la mer Méditerranée.

Au cours des dernières décennies, la biomasse de diverses populations de céphalopodes et les captures commerciales ont augmenté dans le monde entier1. Surtout dans l'océan Atlantique, l'importance commerciale des loliginidés a augmenté2,3. Les débarquements de Loliginidés ont atteint environ 12 000 t3 en 2017, soit une multiplication par cinq entre 2000 et 2017 dans tout l'Atlantique Nord-Est, ce qui illustre l'importance socio-économique croissante. Parmi les loliginidés, le calmar veiné Loligo forbesii Steenstrup, 1856 est l'une des espèces les plus importantes pour la pêche européenne3. Cette espèce est néritique, associée au plateau et également répartie sur le bas du plateau (80–200 m) et le haut du talus (200–500 m) au nord de la Méditerranée4. Dans l'Atlantique Nord-Est, elle est présente depuis la mer du Nord et les eaux britanniques jusqu'aux îles Canaries et aux Açores2. Ce prédateur opportuniste se caractérise par des taux de croissance élevés. Au cours de sa durée de vie de 12 à 16 mois, il peut atteindre une longueur de manteau dorsal allant jusqu'à 900 mm5,6. En tant qu'espèce sémelpare, L. forbesii ne pond qu'une seule fois dans sa vie2.

Dans la plupart des régions, L. forbesii est pêché accessoirement de manière non réglementée, mais des pêcheries ciblées européennes existent dans la Manche, les eaux écossaises et portugaises3 et la pêche récréative se développe au Royaume-Uni et en Norvège. Les premiers modèles de prédiction pour L. forbesii ont été développés7, mais jusqu'à présent, il a été difficile de développer une gestion durable de la pêche pour cette précieuse ressource en raison de lacunes dans les connaissances concernant la structure de la population8, le cycle de vie et les zones de frai9. Ici, nous nous concentrerons sur le premier aspect et apporterons un nouvel éclairage sur la structure génétique de la population de L. forbesii.

Le gène mitochondrial de la cytochrome-c-oxydase I (COI) est l'un des marqueurs les plus couramment utilisés pour la systématique moléculaire et est souvent utilisé pour déduire des schémas phylogéographiques10. Cependant, pour élucider la structure complexe de la population de L. forbesii, les allozymes et les séquences d'ADN mitochondrial se sont révélées apparemment inappropriées en raison de leurs niveaux extrêmement faibles de variabilité génétique11,12. Dans de tels cas, une approche plus appropriée est l'analyse des microsatellites. Les microsatellites sont de courtes séquences répétitives dans le génome nucléaire présentant des taux de mutation élevés et de multiples allèles13, permettant une analyse puissante des modèles récents de connectivité des populations. Shaw et al.12 ont trouvé une variabilité génétique plus élevée en utilisant des microsatellites pour L. forbesii par rapport aux études précédentes utilisant des marqueurs d'ADN allozyme et mitochondrial (ADNmt), et ont pu identifier une différenciation génétique subtile entre les espèces présentes sur les mers du plateau européen (l'Écosse à nord de l'Espagne) et population hauturière, y compris les Açores, Rockall et Féroé. Ils suggèrent que la profondeur de l'eau et les régimes de courants isolants sont responsables des différences génétiques entre les zones offshore et onshore.

Pour apporter un nouvel éclairage sur la structure génétique et la phylogéographie de L. forbesii, nous avons effectué une analyse mitochondriale du COI et du microsatellite nucléaire en utilisant le même ensemble de données. Par rapport à Shaw et al.12, nous avons pu étendre géographiquement la zone d'étude à presque toute l'aire de répartition de L. forbesii, y compris l'Atlantique Nord-Est (de la mer du Nord au golfe de Cadix, en passant par les Açores) et la Mer Méditerranée (des Baléares à la mer Egée). Les nouvelles découvertes sur la structure de la population, le flux génétique et la connectivité de l'habitat de L. forbesii pourraient avoir une influence substantielle sur la gestion des pêcheries de cette espèce, car elles fournissent de nouvelles informations concernant l'identification de différentes unités de gestion appropriées, appelées "stocks"14 .

Loligo forbesii a été échantillonné dans 12 zones européennes, y compris les zones de plateau et de pente supérieure et les Açores en 2019 (Fig. 1), ce qui donne un total de 347 individus analysés (voir le tableau supplémentaire S1 en ligne). Les calmars ont été chalutés au cours de différentes campagnes de recherche et congelés à bord pour être transformés à terre. Des individus supplémentaires ont été collectés sur les marchés commerciaux.

Zones échantillonnées : A = Mer Egée (19 individus), B = Mer Baléares (28), C = Golfe de Cadix (20), D = Mer Adriatique Sud (15), I = Mer Ionienne Orientale (30), K = Celtique Mer (19), L = Manche (30), N = Mer du Nord (64), O = côte est de la Sardaigne (30), S = Golfe de Gascogne (24), W = côte ouest de la Sardaigne (21), Z = Açores (47) (Ocean Data View version 4.6.2).

De chaque individu, un morceau de tissu musculaire de la taille d'un pois a été coupé du manteau et transféré dans de l'éthanol non dénaturé à 96 %. L'éthanol a été changé après 2 et 24 h si possible, pour extraire toute l'eau du tissu et préserver l'ADN. Les échantillons, à l'exclusion des échantillons de la mer du Nord qui ont été préparés à l'Institut Thünen des pêches de la mer Baltique (TI-OF), ont été envoyés au TI-OF, l'alcool a été changé une fois de plus et stocké jusqu'au début de l'analyse génétique à l'Université de Rostock, où l'ADN a été extrait à l'aide du "kit innuPrepMini" (Analytik Jena, Allemagne) en suivant le protocole standard du fabricant.

Loligo forbesii n'est protégé par aucune législation et n'est pas considéré comme menacé ou en voie de disparition. Des échantillons de l'Atlantique ont été collectés comme prises accessoires lors d'enquêtes internationales coordonnées par le CIEM sur les chaluts de pêche (International Bottom Trawl Survey: North Sea, Bay of Gascay; Spanish Gulf of Cadiz Bottom Trawl Survey: Cadix) et CEFAS Otter Trawl Survey (Celtic Sea) ou au marché aux poissons. (Chaîne anglaise). Les échantillons de L. forbesii de la Méditerranée étaient des prises accessoires de l'enquête internationale au chalut de fond en Méditerranée (MEDITS), à l'exception des échantillons de la mer des Baléares qui ont été collectés à partir d'un navire commercial. Des échantillons açoriens ont été collectés par la pêcherie artisanale à la turlutte. Tous les individus étaient déjà morts lorsqu'ils ont été remis pour collecter les échantillons de tissus pour notre étude et ont donc été manipulés conformément aux directives et réglementations en vigueur. Des permis de pêche pour toutes les prospections et sorties étaient disponibles.

La génétique de la population de 300 individus provenant de onze zones d'échantillonnage a été réalisée par analyse microsatellite à l'Université de Rostock en utilisant 16 amorces spécifiques (Lfor1–Lfor16) pour L. forbesii15,16. Les spécimens des Açores n'ont pas été inclus dans cette analyse, car (1) nous avons reçu les échantillons seulement 1 an après l'achèvement de l'analyse microsatellite et (2) Shaw et al.12 ont déjà montré le caractère unique de L. forbesii dans cette zone sur la base de microsatellites. Toutes les amorces ont été marquées avec un colorant fluorescent. Le mélange maître pour la PCR comprenait 0,5 µL des deux amorces (10 µM), 1,0 µL de dNTP (10 mM, 2,5 mM chacun), 1,0 µL de tampon 10 ×, 0,085 µL de Taq-Polymerase (5 unités/µL) et entre 0,8 et 1,2 µL de MgCL2 (25 mM), se référant à l'amorce. Celui-ci a été rempli jusqu'à un volume de 9 µL avec de l'eau. Pour la réaction PCR, 1 µL d'isolat d'ADN a été ajouté. Les conditions de réaction ont suivi la description de Shaw et al.12. Ensuite, la concentration d'ADN a été estimée en utilisant une électrophorèse sur gel calibrée et diluée en conséquence. Le produit de PCR dilué a été ajouté à 9,8 µL de formamide HiDi™ et 0,02 µL d'étalon de taille GeneScan™ LIZ™ (Applied Biosystems, Foster City, Californie, USA). Les échantillons ont été dénaturés à 96 ° C pendant 4 min et les fragments ont été séparés par taille dans un séquenceur capillaire (Hitachi 3130xl Genetic Analyzer, Applied Biosystems, Foster City, Californie, États-Unis). Si le signal de l'électrophérogramme était trop faible, toute la procédure était répétée jusqu'à trois fois.

Les électrophérogrammes enregistrés ont été évalués à l'aide de "Geneious Prime" (version 2019.04, Biomatters, Nouvelle-Zélande). L'évaluation a suivi les directives de Butler17. Par la suite, le logiciel a effectué le regroupement des allèles et la longueur des différents allèles a été déterminée.

Pour l'évaluation statistique, plusieurs programmes ont été appliqués. Le "Microsatellite Toolkit" de Park18 a calculé le nombre d'allèles par locus ainsi que l'hétérozygotie attendue19 et l'hétérozygotie observée20. De plus, des statistiques sur le déséquilibre de liaison et le principe de Hardy-Weinberg21 ont été réalisées avec "GenePop"22,23. "HP RARE"24 a été utilisé pour déterminer la richesse allélique et la richesse allélique privée, sur la base de 15 individus. Le calcul et la comparaison par paires des valeurs FST ont été effectués dans "Arlequin Ver 3.5"25. Des analyses de grappes basées sur les données microsatellites ont été réalisées avec "STRUCTURE" version 2.3.4426. Tous les paramètres ont été sélectionnés conformément aux paramètres standard pour les données microsatellites, comme recommandé par Gilbert et al.27 et Porras-Hurtado et al.28. Pour une valeur K de 1 à 10, un total de 25 itérations a été calculé. Ensuite, la meilleure valeur K a été calculée avec la méthode ΔK29, en utilisant le logiciel en ligne "Clumpak" (http://clumpak.tau.ac.il/)30.

Pour décrire la phylogéographie de L. forbesii, 218 individus provenant des 12 zones d'échantillonnage ont été analysés. Les amorces LCO1490 et HCO219831 ont été utilisées pour amplifier une partie de 648 pb du gène mitochondrial de la cytochrome oxydase I (COI). Pour les échantillons dont la qualité de l'ADN est médiocre, des amorces internes (voir le tableau supplémentaire S2 en ligne) ont été conçues pour diviser la séquence en deux parties plus courtes. Ces deux séquences internes ont ensuite été alignées pour générer la séquence complète. Le PCR-Mix contenait : 3 µL d'isolat d'ADN, 3 µL de dNTP (10 mM, 2,5 mM chacun), 3 µL de chaque amorce (10 µM), 3 µL de tampon 10 ×, 4,8 µL de MgCl2 (25 mM), 0,21 µL Taq-polymérase (5 unités/µL) et 9,99 µL d'eau. La PCR a été réalisée en 38 cycles : 30 s à 94°C, 30 s à 55°C, 60 s à 72°C et enfin 300 s à 72°C.

Pour le séquençage, le "BigDye Terminator v1.1 Kit" (Applied Biosystems, Foster City, Californie, USA) a été utilisé. Les produits de séquençage cyclique ont été analysés en utilisant une séparation capillaire sur un analyseur génétique ABI 3130 xl (Applied Biosystems/Hitachi). Tous les produits ont été séquencés dans les deux sens. Les séquences obtenues ont été analysées avec le logiciel "CEQ8000 Genetic Analysis System" (Version 9.0.25, Beckman Coulter GmbH, Allemagne) et un alignement de 249 séquences a été créé ("BioEdit" version 7.2.5.32) dont 28 ont été extraites de GenBank32 ,33,34,35,36,37,38,39,40. Les analyses phylogénétiques (Maximum Likelihood, ML) ont été réalisées en utilisant "MEGA" version 641 avec 1000 bootstraps. Nous avons déterminé le modèle le mieux ajusté de la méthode ML avec "MEGA 6" sur la base du critère d'information d'Akaike (AIC), TN93 + G + I (Fig. 5).

"MrBayes 3.2.7"42 a été utilisé pour la méthode d'inférence bayésienne (BI). Deux séries indépendantes avec quatre chaînes ont été réalisées pour 2 millions de générations en utilisant la méthode Markov Chain Monte Carlo (MCMC). Les calculs de l'arbre de consensus, y compris la probabilité postérieure du clade (PP), ont été effectués sur la base des arbres échantillonnés après la convergence des chaînes à l'aide de "Tracer 1.7"43. Les premiers 25 % ont été rejetés en tant que burn-in. Nous avons déterminé le modèle le mieux ajusté de la méthode BI avec "Modeltest", implémenté dans "MEGA 6", sur la base du critère d'information bayésien (BIC), T92 + G.

Enfin, un réseau d'haplotypes avec 249 individus a été calculé (Median-Joining Method44) en utilisant "Network 5.0.1.0" et ses paramètres standard (Fluxus Technology, Suffolk, UK). De plus, un deuxième réseau d'haplotypes a été calculé contenant 313 individus avec des séquences plus courtes (432 pb), car certains individus ont donné des séquences incomplètes ou plus courtes (voir Fig. S1 supplémentaire en ligne). Le flux de gènes (Nm) et les valeurs FST pour le gène COI ont été calculés à l'aide de "DnaSP v5"45 (voir le tableau supplémentaire S3 en ligne).

Toutes les cartes ont été créées avec "Ocean Data View" version 4.6.246.

Au total, 16 locus microsatellites ont été testés pour 300 individus de L. forbesii. Le locus Lfor7 a montré jusqu'à huit pics par individu. Les loci Lfor14 et Lfor15 ont montré des produits d'amplification polymorphes supplémentaires en dehors de la plage de taille attendue. Par conséquent, les trois loci ont été exclus des analyses statistiques. De plus, 4,92 % des échantillons n'ont pas pu être analysés.

Les loci restants montraient plusieurs allèles, sauf Lfor9 qui était monomorphe. Le nombre d'allèles par locus variait de 11 (Lfor2) à 49 (Lfor12). Le test de déséquilibre de liaison a montré que tous les locus sont hérités indépendamment. Certains écarts entre l'hétérozygotie attendue et observée se sont avérés significatifs. En moyenne sur tous les lieux pour chaque zone échantillonnée, seuls des écarts non significatifs ont été déterminés, ce qui signifie que l'équilibre de Hardy-Weinberg n'a pas pu être rejeté.

La richesse allélique privée moyenne (tableau 1) pour tous les loci variait de 0,06 (ouest de la Sardaigne) à 1,15 (mer Celtique) et révélait un flux génétique élevé (pour plus de détails, voir l'annexe S4).

Les valeurs FST par paires entre les populations échantillonnées (zones) étaient faibles, mais après la correction de Bonferroni, des différences significatives (p <0, 0009) ont encore été trouvées (mises en évidence dans le tableau 2). C'est particulièrement le cas pour les zones géographiques d'échantillonnage plus éloignées, comme la mer du Nord et la mer des Baléares, ou la mer du Nord et la côte ouest de la Sardaigne. Cependant, au sein de la mer Méditerranée, certaines différences significatives (mer Ionique - côtes ouest et est de la Sardaigne) ont également été identifiées.

Les résultats de STRUCTURE ont révélé que trois clusters étaient le nombre le plus probable de clusters pour cet ensemble de données (Fig. 2; Fig. Supplémentaire S2). Un groupe dominant s'est produit dans l'Atlantique (Fig. 2; bleu), tandis que la mer Méditerranée a montré deux groupes différents (Fig. 2; violet et orange) avec des différences entre les côtes de la Sardaigne et les zones restantes. Le golfe de Gascogne, le golfe de Cadix et la mer des Baléares représentent une zone de transition aux origines mixtes des trois clusters dans des proportions différentes selon leur position géographique respective. Alors que le golfe de Gascogne est plus génétiquement lié aux échantillons de l'Atlantique Est (mer du Nord, Manche et mer Celtique), le golfe de Cadix semble représenter à parts égales l'Atlantique et la Méditerranée, et la mer des Baléares est nettement plus liée à l'Adriatique , Mers Ionienne et Egée.

Analyse de structure basée sur des données microsatellites révélant trois clusters génétiques (bleu = cluster atlantique, orange et violet = cluster méditerranéen) pour les individus des zones échantillonnées.

L'analyse des séquences COI mitochondriales a identifié 16 haplotypes différents et illustre l'existence de deux clades majeurs, l'un exclusif aux Açores. L'autre clade peut être divisé en deux clades, l'un représentant principalement des individus de l'Atlantique Est, désormais appelé clade "Atlantique Est", et l'autre représentant principalement des individus de la Méditerranée, désormais appelé clade "Méditerranéen". (Fig. 3). Toutes les séquences ont été soumises à GenBank (numéros d'accès OK135754-OK135769).

Réseau d'haplotypes après la méthode de jonction médiane pour L. forbesii (haplotypes 1–10, 21–26) représentant 249 séquences COI (561 pb) ; Les données GenBank33,34,35,36,37 de couleur noire de divers auteurs proviennent toutes d'individus de l'Atlantique du Nord-Est, de couleur jaune, y compris les données GenBank38,39,40 .

Le clade "Atlantique Est" et le clade "Méditerranée" étaient séparés par au moins trois mutations, tandis que le clade des Açores était séparé par cinq et six mutations des clades "Méditerranée" et "Atlantique Est", respectivement. Les individus capturés en Méditerranée orientale (mer Égée, mer Ionique, mer Adriatique) appartiennent exclusivement au clade "Méditerranée", tandis que les individus de l'Atlantique oriental, à quelques exceptions près, sont membres du clade "Atlantique Est". Le golfe de Cadix et les côtes ouest et est de la Sardaigne représentent une zone de transition entre l'Atlantique Nord et la Méditerranée, les deux clades étant présents dans ces zones (Fig. 4).

Répartition géographique du clade des Açores (jaune), du clade "Atlantique Est" (bleu) et du clade "Méditerranée" (orange) de L. forbesii en Europe (taille de l'échantillon représentée à l'intérieur des cercles) sur la base des séquences COI (version Ocean Data View 4.6.2).

Les séquences plus courtes et plus longues montrent des réseaux d'haplotypes similaires, bien que certaines mutations soient omises dans le réseau réalisé avec la longueur des séquences plus courtes (voir Fig. S1 supplémentaire, tableau S5 en ligne).

L'algorithme ML identifie L. forbesii comme une espèce monophylétique avec un support bootstrap à 100 % (Fig. 5). Le groupe frère (groupe externe) utilisé composé de Loligo vulgaris et Loligo reynaudii a été identifié dans une analyse plus complète en calculant un arbre ML avec plusieurs espèces de loliginidés (Supplément Fig. S3). Au sein de l'espèce L. forbesii, deux lignées principales peuvent être identifiées (Fig. 5). Une lignée représente exclusivement les individus des Açores et se compose du clade des Açores, tandis que l'autre lignée se compose de deux autres clades, le clade "Atlantique Est" et le clade "Méditerranée". L'analyse phylogénétique bayésienne supplémentaire montre un résultat similaire avec un support comparable des clades (Supplément Fig. S4).

Analyse phylogénétique moléculaire selon la méthode du maximum de vraisemblance (ML) (1000 Bootstraps). L'étiquetage à côté des noms d'espèces indique les numéros d'accès GenBank pour L. reynaudii et L. vulgaris.

Sur la base des clades définis par les données de séquence COI, les populations appartenant principalement au même clade présentent de faibles valeurs de FST par paires basées sur des microsatellites ainsi que des débits de flux de gènes relativement élevés (tableau S5). Par exemple, les individus de la mer du Nord présentent des débits génétiques élevés avec d'autres individus de l'Atlantique Est comme les individus pêchés de la Manche ou de la mer Celtique (Nm = 16,49 et Nm = 12,97, respectivement). À l'inverse, le flux génétique entre les individus de la mer du Nord et ceux de la Méditerranée orientale, par exemple la mer Ionique et la mer Égée, est beaucoup plus restreint (Nm = 0,03 et Nm = 0,03, respectivement ; Tableau S5).

Nos résultats basés sur l'analyse des microsatellites de L. forbesii illustrent l'existence de trois unités génétiques le long de la zone du plateau atlantique et méditerranéen (Atlantique Nord-Est, Méditerranée occidentale et orientale) avec un flux génétique élevé entre les populations au sein et, partiellement, entre les groupes génétiques. En raison de notre zone d'échantillonnage considérablement élargie et du nombre accru de locus microsatellites par rapport aux études précédentes, nous avons pu identifier un plus grand nombre d'allèles, ce qui nous donne un ensemble de données plus robuste pour les inférences de flux de gènes12,15,16,47,48.

Le locus Lfor7 a montré jusqu'à huit pics par individu, ce qui n'avait jamais été décrit auparavant12,47. Cette incohérence entre les différentes études peut être due à différentes méthodes de notation des allèles. De plus, les loci Lfor14 et Lfor15 ont montré des produits d'amplification polymorphes supplémentaires. Comme l'amorçage et la terminaison de chaîne non spécifiques peuvent être exclus, nous considérons que ces amplifications peuvent éventuellement représenter des régions répétées dans le génome. Tous les locus ne fournissent pas des résultats appropriés pour chaque échantillon. Ce n'est pas inhabituel car les microsatellites sont sensibles et la qualité de l'échantillon de tissu joue un rôle important. Notre ensemble de données contient 4,92 % de données manquantes, ce qui est légèrement supérieur aux 3,75 % de Shaw et Boyle47. Tous les locus n'étaient pas affectés de la même manière par les données manquantes. Les différences dans la présente étude sont très probablement dues à la faible qualité de l'ADN. Ce fut notamment le cas pour certains échantillons du golfe de Gascogne et de la mer Adriatique pour lesquels l'éthanol n'a peut-être pas été changé de manière adéquate.

Les faibles valeurs observées de richesse allélique privée, ainsi que les faibles valeurs de FST par paires indiquent un flux génétique considérable dans toute l'aire de répartition de cette espèce. Seules les zones d'échantillonnage avec une distance géographique importante montrent de faibles différences significatives. Nos résultats STRUCTURE montrent des différences claires entre les individus atlantiques et méditerranéens de L. forbesii. La composition génétique des individus du golfe de Cadix à l'ouest de la Méditerranée affectés à deux ou trois groupes génétiques est une preuve d'un flux génétique récent, ou sinon d'une courte période d'isolement génétique. Il est bien connu que la zone relativement peu profonde du détroit de Gibraltar peut constituer une barrière pour certaines espèces49,50. Mais il n'est pas surprenant que la zone représente une zone de transition pour une espèce vivant sur le plateau comme L. forbesii. De plus, un mélange dans les sites d'échantillonnage de l'Atlantique et de la Méditerranée semble se produire, représenté par des débits de gènes élevés (tableau supplémentaire S3), ce qui est conforme au comportement migratoire connu de L. forbesii2. D'autres membres du taxon des Loliginidae montrent également un flux de gènes sur de longues distances géographiques. Les populations de Doryteuthis opalescens (anciennement connu sous le nom de Loligo opalescens) et de Doryteuthis gahi (anciennement connu sous le nom de Loligo gahi) présentent également une faible différenciation génétique51,52. Nos résultats des sites d'échantillonnage de l'Atlantique Nord correspondent en général aux conclusions de Shaw et al.12 et Brierly et al.11. Par conséquent, bien que nous n'ayons pas été en mesure d'incorporer les échantillons des Açores dans notre analyse microsatellite, nous prévoyons que les Açores représenteraient un quatrième groupe de microsatellites, car Shaw et al.12 ont découvert des différences génétiques significatives entre L. forbesii de l'archipel et l'Atlantique du Nord-Est. Zone d'étagère.

Nous avons trouvé un total de 16 haplotypes COI pour L. forbesii, dont trois ont été signalés avant32,33,34,35,36,37,38,39,40 (H7 et H10, clade "East Atlantic" ; H25, Açores clade, voir Fig. 3). Nous avons trouvé trois clades mitochondriaux différents dans les eaux européennes : le clade exclusif des Açores, un clade dominé par des individus de l'Atlantique Est et un clade dominé par des individus méditerranéens. Les deux derniers clades ne sont pas géographiquement isolés, car certains individus de l'Atlantique et certains individus de la Méditerranée partagent certains haplotypes de chaque clade. Dans le détail, le clade « Atlantique Est » est dominant dans l'Atlantique, tandis que dans la Méditerranée plus orientale (mer Adriatique, mer Ionienne, mer Égée) seuls des membres du clade « Méditerranée » ont été trouvés. Les deux clades coexistent dans le golfe de Cadix ainsi que sur les côtes ouest et est de la Sardaigne, indiquant un échange d'individus entre l'Atlantique et la Méditerranée via le détroit de Gibraltar. Autour des îles Baléares, seuls des membres du clade méditerranéen ont été trouvés, ce qui peut refléter le faible nombre d'échantillons. Nous avons trouvé trois individus de la mer du Nord avec des haplotypes méditerranéens qui étaient juvéniles âgés de 103 à 130 jours53 et ont été capturés dans une zone de frai connue pendant la période de frai54. Les électrophérogrammes ont révélé qu'une relation fraternelle ou demi-frère peut être exclue pour ces trois individus, indiquant en outre de multiples événements de flux de gènes de la Méditerranée vers l'Atlantique. On sait que Loligo reynaudii, une espèce étroitement apparentée, effectue des migrations sur de grandes distances géographiques pendant la période de frai et ne présente pas de comportement de retour55. Lorsqu'ils sont prêts à frayer, les individus de cette espèce montrent une vitesse de migration moyenne de 3 km par jour, et des événements de migration exceptionnels ont également été signalés, comme un déplacement de 207 km en 18 jours55. Bien que cette information ne soit pas disponible pour L. forbesii, on peut supposer que le comportement de frai et la capacité de se déplacer sur de longues distances de L. reynaudii peuvent également être présents chez L. forbesii.

Les trois clades mitochondriaux pourraient également être différenciés des phylogrammes (Fig. 5, Supplément Fig. S3). Les valeurs de bootstrap sont plutôt faibles, reflétant très probablement les différences globales inférieures à 1 % pour les données de séquence COI, mais éventuellement aussi parce que les données n'ont pas été partitionnées par position de codon. Cette faible différenciation laisse supposer que la séparation des clades s'est produite au Pléistocène56 (Supplément Fig. S5). Nos résultats phylogéographiques sont concordants avec les données COI de Sepia officinalis, une espèce avec une distribution similaire à L. forbesii. Perez-Losada et al.57 ont déduit que S. officinalis s'est étendu de la côte nord-ouest de l'Europe à la Méditerranée et a observé que les populations égéennes et ioniennes de S. officinalis sont génétiquement clairement séparées du reste de la Méditerranée. Nous avons également trouvé cette différenciation entre la Méditerranée orientale et occidentale, mais pour L. forbesii, les haplotypes mitochondriaux sont généralement plus mélangés entre les sites d'échantillonnage. Ce résultat peut être dû au flux de gènes suite à un contact secondaire entre ces clusters. Les différences entre les modèles locaux de L. forbesii et S. officinalis peuvent correspondre à la capacité de dispersion différente des deux espèces, L. forbesii étant une espèce beaucoup plus mobile. L'histoire géologique de la Méditerranée et les barrières physiques entre l'est et l'ouest de la Méditerranée semblent avoir eu un impact énorme sur les schémas phylogéographiques des deux espèces de céphalopodes.

Les analyses de COI microsatellites et mitochondriales montrent des résultats concordants dans la structure de la population de L. forbesii. En comparant la même plage géographique pour les deux marqueurs, nous avons trouvé deux clades mitochondriaux et trois grappes de microsatellites, qui expriment de manière prévisible les différents taux de mutation de ces marqueurs. Comme les microsatellites sont connus pour mieux décrire les schémas récents de connectivité entre les populations13, nos résultats révèlent une différenciation récente en trois clades au sein de la population du plateau européen.

Shaw et al.12 ont décrit l'influence des barrières géographiques, comme les bassins marins profonds, sur les schémas de migration de L. forbesii. La péninsule italienne ainsi que la fosse hellénique sont des barrières potentielles à la migration en mer Méditerranée. L'emplacement au large des Açores est très probablement la raison de l'isolement génétique entre L. forbesii de l'archipel et la zone restante du plateau nord-est de l'Atlantique12, car les calmars préfèrent la pente supérieure du plateau2,4. Les migrations actives sur de grandes distances semblent également importantes58 en ce qui concerne les échanges entre l'Atlantique et la Méditerranée par le détroit de Gibraltar. L'échange d'eau à deux couches dans le détroit de Gibraltar décrit par Izquierdo et al.59 peut influencer la distribution de L. forbesii. L'eau atlantique moins dense forme un courant dans la couche d'eau supérieure qui se jette dans la Méditerranée, tandis que l'eau méditerranéenne plus dense forme l'exutoire méditerranéen, un courant sous-marin qui amène les masses d'eau méditerranéennes dans l'Atlantique. Cet échange d'eau peut affecter différemment les L. forbesii adultes, qui passent la journée près du sol et remontent vers les eaux de surface la nuit pour se nourrir2. De cette façon, les adultes sont directement influencés par le flux d'eau dans les deux sens, ce qui favorise l'échange d'individus entre l'Atlantique et la Méditerranée, déclenchant le mélange génétique que l'on peut voir dans les présents résultats. On peut également s'attendre à ce que le transport des paralarves soit influencé par les courants.

Grâce à nos nouvelles découvertes de l'analyse des gènes COI, nous sommes en mesure de décrire des modèles phylogéographiques non couverts pour L. forbesii. Nous avons trouvé une différenciation génétique subtile entre l'Atlantique et la Méditerranée, mais des statolithes de Loligo, indiscernables de ceux des actuels L. forbesii et L. vulgaris, ont été collectés dans les dépôts du Miocène inférieur des côtes sud de la France60. Cela signifie qu'un ancêtre de la population actuelle de L. forbesii existait en mer Méditerranée, mais nous prévoyons que l'établissement final de la population méditerranéenne actuelle n'a eu lieu qu'après l'événement de salinité messinien il y a 5,5 millions d'années61,62, car la survie de la espèces pendant cette crise est très peu probable. Nous supposons ainsi une colonisation répétitive de la Méditerranée par L. forbesii depuis l'Atlantique à travers le détroit de Gibraltar. Une séparation géographique des espèces aurait eu lieu lors de la dernière période glaciaire du Pléistocène supérieur63, et la lignée est-atlantique et méditerranéenne pourrait évoluer en allopatrie. Aujourd'hui, les deux lignées précédemment évoluées sont entrées en contact, soutenues par la combinaison des débits de gènes et la distribution des haplotypes spécifiques au clade.

Dans l'hypothèse du scénario mentionné ci-dessus, le cluster sarde pourrait s'être établi suite à une deuxième vague d'immigration en mer Méditerranée. Ce cluster est représenté dans la diversité mitochondriale du COI par les haplotypes 5 et 6 "East Atlantic", qui n'ont été trouvés qu'autour de la Sardaigne. Cependant, une autre explication des schémas génétiques observés est qu'une sous-population d'une population ancestrale de L. forbesii qui habitait à la fois l'Atlantique et la Méditerranée, s'est isolée en Méditerranée en raison du changement du niveau de la mer au cours des glaciations du Pléistocène supérieur, devenant plus tard la ancêtre commun des trois clades observés aujourd'hui, le clade « Atlantique Est », le « clade méditerranéen » et le clade endémique des Açores.

Sur la base de nos résultats, nous recommandons que la future gestion de la pêche tienne compte d'au moins trois groupes génétiques différents de L. forbesii. Même en sachant que l'analyse de la structure illustre le mélange dans certaines régions, une classification plus précise en unités de gestion plus petites ne semble pas possible en utilisant les marqueurs génétiques actuels. Par conséquent, comprendre la structure complexe de la population de L. forbesii et différencier les stocks pour une gestion plus précise nécessite des recherches supplémentaires et davantage de méthodes alternatives. Certaines études indiquent que l'analyse de la forme des statolithes et l'analyse élémentaire des statolithes ou la combinaison des deux pourraient être des méthodes potentielles pour identifier des unités de gestion plus petites64.

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Ce projet a été partiellement financé par l'UE par le biais du Fonds européen pour les affaires maritimes et la pêche (FEAMP) dans le cadre du programme national espagnol de collecte, de gestion et d'utilisation de données dans le secteur de la pêche et le soutien aux avis scientifiques concernant la politique commune de la pêche et l'échantillonnage génétique a été soutenu par le projet INTERREG Cephs et Chefs. L'échantillonnage aux Açores a été financé par le CESAM (UIDP/50017/2020+UIDB/50017/2020+LA/P/0094/2020) qui est financé par le FCT/MCTES à travers des fonds nationaux. Nous remercions Christopher Zimmermann pour le soutien financier de l'étude, Matthias Kloppmann et son équipage pour sa conduite de croisière prévenante lors de l'échantillonnage en mer du Nord et Nicholas Badouvas, Nikolaos Fotiadis, pour leur préparation d'échantillons au HCMR. Nous remercions également Lukas Krebes et Sören Möller de l'Université de Rostock pour avoir partagé leurs expériences avec l'analyse des microsatellites. Enfin, nous tenons à remercier les étudiantes Vivian Fischbach et Chantal Petong pour leur précieux travail de laboratoire, deux relecteurs anonymes pour leurs commentaires très constructifs et surtout la rédactrice (Raquel Godinho) pour sa gestion patiente du processus de relecture et son énorme soutien pour faire publier ce manuscrit.

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AG : A effectué les analyses de laboratoire et les statistiques, a rédigé le projet de manuscrit et a dirigé la révision ; DO : a conçu le projet d'étude, organisé des échantillons et contribué à la rédaction du manuscrit et dirigé les révisions ; RB : a supervisé des travaux de laboratoire et des statistiques et contribué à la rédaction du manuscrit et aux révisions ; CB, RC, LSC, PC, MD, MCF, AL, VL, EL, J.-PR, MBS, IS, JV, MV, KW : préparation d'échantillons et révision du projet de manuscrit et des révisions. Le VHC a préparé des échantillons açoriens et a contribué aux révisions du manuscrit. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit.

Correspondance à Daniel Oesterwind.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Göpel, A., Oesterwind, D., Barrett, C. et al. Phylogéographie du calmar veiné, Loligo forbesii, dans les eaux européennes. Sci Rep 12, 7817 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-11530-z

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Reçu : 10 janvier 2021

Accepté : 21 avril 2022

Publié: 12 mai 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-11530-z

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Biologie marine (2023)

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