Impact de la prédation des calmars sur la survie des poissons juvéniles

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 11777 (2022) Citer cet article

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La prédation est une source majeure de mortalité au cours des premiers stades de vie des poissons marins; cependant, peu d'études ont démontré son impact - en particulier celui de la prédation des calmars - sur les processus de survie. Ici, nous avons examiné les habitudes alimentaires et les impacts de la prédation du calmar à pointe d'épée sur un poisson-proie majeur, les juvéniles de chinchard, dans la mer de Chine orientale. Les otolithes des juvéniles extraits de l'estomac du calmar ont été utilisés pour reconstruire la relation âge-taille et la trajectoire de croissance des juvéniles consommés, et ils ont été comparés à ceux des juvéniles collectés avec un filet en utilisant un cadre statistique nouvellement développé. Les juvéniles consommés par les calmars avaient des longueurs corporelles significativement plus courtes et des tailles corporelles plus petites pendant les stades larvaire tardif et précoce juvénile que les juvéniles en filet, ce qui suggère que les juvéniles plus petits avec des taux de croissance plus lents ont une probabilité plus élevée d'être sélectionnés. Le rapport de masse corporelle des calmars prédateurs aux proies juvéniles (rapport de masse prédateur-proie, PPMR) variait de 7 à 700, ce qui était remarquablement inférieur au PPMR rapporté dans divers écosystèmes marins sur la base d'analyses de poissons. Nos résultats démontrent que la prédation par les calmars peut avoir un impact significatif sur la survie précoce des poissons et sur la trophodynamique des écosystèmes marins.

La prédation est une source majeure de mortalité au cours des premiers stades de vie des poissons marins1. Comme les fluctuations des populations de poissons marins sont souvent dues à la variabilité des taux de mortalité en début de vie, l'évaluation de l'effet des prédateurs sur les processus de survie des poissons est essentielle pour comprendre la dynamique des populations de poissons. Il a été émis l'hypothèse qu'une baisse subtile des taux de croissance au cours des premiers stades de la vie entraîne une vulnérabilité prolongée et une augmentation de la mortalité cumulée due à la prédation, ce qui peut entraîner une diminution du recrutement2,3. De faibles taux de croissance peuvent également être liés à de faibles taux métaboliques standard4, ce qui peut affecter les activités des animaux, y compris l'évitement des prédateurs5. Étant donné que la prédation sur les poissons marins peut rarement être directement observée en haute mer, il est nécessaire d'examiner les différences phénotypiques entre les poissons individuels consommés par les prédateurs et ceux qui survivent dans la population pour comprendre l'impact de la prédation sur la survie des poissons6.

Diverses espèces de poissons marins ont une vie larvaire planctonique pour la dispersion et s'installent dans des couches d'habitat spécifiques à l'espèce après la métamorphose pour la croissance et la reproduction. Cette transition de la surface vers la couche plus profonde au cours des premiers stades de la vie est l'une des conditions qui sélectionnent un taux de croissance rapide chez les poissons marins7. La transition implique souvent des changements dramatiques dans les environnements physiques et biologiques, y compris un nouveau champ prédateur. Les calmars occupent souvent les eaux mésopélagiques et effectuent d'importantes migrations verticales quotidiennes8,9. Comme la composition du régime alimentaire signalée de divers calmars comprend de nombreuses espèces de poissons10,11, les calmars peuvent jouer un rôle important dans le processus de survie des poissons, en particulier ceux qui déplacent leur distribution vers des couches plus profondes au cours des premiers stades de leur vie. Plusieurs études ont rendu compte des relations prédateur-proie entre les poissons12,13 ou entre les oiseaux de mer et les poissons14 ; cependant, peu ont mis en évidence la relation entre les calmars et les poissons. Bien que la prédation par les céphalopodes ait été supposée avoir un impact significatif sur la dynamique de recrutement des poissons11,15,16,17, il existe un manque critique de connaissances concernant l'impact de la prédation des calmars sur la survie des espèces de poissons.

Le calmar à pointe d'épée Uroteuthis edulis et le chinchard japonais Trachurus japonicus, tous deux abondants dans la couche proche du fond (à quelques mètres du fond) dans le sud de la mer de Chine orientale (ECS)18,19,20, peuvent constituer un ensemble d'espèces approprié explorer les interactions entre calmars et poissons ainsi que le rôle des calmars dans les écosystèmes marins. Le chinchard japonais est l'une des espèces qui déplacent de manière ontogénétique son habitat de la surface vers les couches proches du fond lorsque le poisson atteint environ 30 à 50 mm de longueur standard (SL)19,21. À partir de la comparaison de la trajectoire de croissance entre les larves et les juvéniles à un stade précoce (~ 20 mm SL) dans la couche de surface et les congénères juvéniles (30–70 mm SL) dans la couche proche du fond de l'ECS, Takahashi et al.22 ont montré que les larves et les juvéniles de T. japonicus connaissent une survie sélective en fonction de la taille ou de la croissance autour du changement d'habitat. De plus, U. edulis préférerait les petits poissons comme proies23,24. Comme cette espèce de calmar est distribuée principalement dans les régions de rupture du plateau au printemps et au début de l'été et qu'elle coexiste souvent avec des juvéniles de T. japonicus, elle peut être le principal prédateur de cette espèce de poisson pour assurer sa survie sélective en termes de croissance.

Les modèles de comportement et d'alimentation des calmars varient souvent en fonction de l'heure de la journée15 et du cycle lunaire8, bien que ces modèles d'U. edulis n'aient pas encore été révélés. Le rapport de poids du prédateur et de la proie appelé rapport de masse prédateur-proie (PPMR) est un paramètre fondamental qui caractérise l'appareil d'alimentation, contrôle la longueur de la chaîne alimentaire dans une communauté d'une composition de taille donnée25,26 et affecte par la suite l'efficacité du transfert d'énergie. du phytoplancton aux principaux prédateurs27. Malgré son importance, la PPMR a rarement été signalée dans le contexte du comportement prédateur des calmars. Cela est principalement dû à la difficulté de peser les proies consommées car les calmars mordent les proies en petits morceaux et les digèrent rapidement11,15. De plus, les céphalopodes rejettent souvent les parties dures du corps, telles que la tête et les nageoires caudales, lors de la prédation et se nourrissent uniquement du tronc du poisson28. En raison de ces difficultés, l'étude de la relation prédateur-proie entre les calmars et les poissons nécessite une évaluation minutieuse.

Dans cette étude, nous avons cherché à comprendre les habitudes alimentaires d'U. edulis et son impact sur la survie dépendante de la croissance de T. japonicus au cours des premiers stades de vie des poissons dans l'ECS. A cet effet, U. edulis et T. japonicus ont été collectés à l'aide d'un chalut de fond dans le sud de l'ECS. En utilisant les otolithes de juvéniles de T. japonicus trouvés dans l'estomac d'U. edulis (ci-après les juvéniles consommés) et ceux collectés par un chalut (ci-après les juvéniles en filet), nous avons pu reconstituer les tailles corporelles et les trajectoires de croissance des juvéniles pour révéler des profils phénotypiques. différences entre les deux groupes. Pour décrire les habitudes alimentaires d'U. edulis, le PPMR et l'état de digestion ont été estimés à l'aide des tailles reconstruites des juvéniles consommés. Nous avons également développé un cadre statistique qui utilise la relation âge-longueur corporelle pour déterminer la taille ou la sélectivité de la croissance des poissons par la prédation des calmars.

Des T. japonicus juvéniles, ainsi que des U. edulis juvéniles et adultes, ont été collectés à l'aide d'un chalut de fond de mai à juin en 2008, 2009 et 2010 dans l'ECS (Fig. 1a, Tableau 1). Comme une survie sélective de la croissance chez les juvéniles de T. japonicus a été observée dans la région de la bordure du plateau de l'ECS au sud de 30° N dans notre étude précédente22, nous nous sommes concentrés sur l'analyse du contenu stomacal d'U. edulis dans le sud de l'ECS, au sud de 30° N. Le nombre de stations de chalutage pour l'analyse du contenu stomacal était de 30, 39 et 39 en 2008, 2009 et 2010, respectivement. Parmi ces stations de chalutage, celles comptant plus de trois individus juvéniles consommés ont été sélectionnées comme sites d'étude pour examiner les habitudes alimentaires d'U. edulis et la prédation sélective par taille sur les juvéniles de T. japonicus. Notre procédure de collecte d'échantillons de poissons et de calmars est une enquête de pêche pour évaluer l'abondance du recrutement de poissons et de céphalopodes, y compris T. japonicus et U. edulis dans l'ECS. L'Agence des pêches du Japon a donné son approbation pour la collecte d'échantillons chaque année. Les deux espèces sont des espèces d'évaluation des stocks et les stocks sont gérés sur la base des réglementations d'évaluation des stocks au Japon.

Sites de collecte d'Uroteuthis edulis juvénile et adulte pour l'analyse du contenu de l'estomac en 2008, 2009 et 2010 dans le sud de l'ECS et un estomac d'U. edulis. (a) Les sites de collecte avec des cercles pleins, ombragés et ouverts indiquent des sites avec une analyse d'otolithes de ≥ 3 juvéniles de Trachurus japonicus consommés, des sites avec ≤ 2 juvéniles consommés et des sites sans juvéniles consommés, respectivement. L'emplacement et le nombre de stations de chalutage étaient constants d'une année à l'autre. L'encart présente l'eau et les principales structures de courant étiquetées : ECS, mer de Chine orientale ; YS, Mer Jaune ; SJ, mer du Japon ; PO, Océan Pacifique ; KC, Courant de Kuroshio ; TWC, courant chaud de Tsushima autour de la zone d'étude. (b) Contenu stomacal d'U. edulis, y compris une paire d'otolithes sacculaires de T. japonicus juvénile. L'image du bas est une vue agrandie du carré de l'image du haut. Barres d'échelle 2 mm.

Un chalut a été remorqué au fond de la mer pendant 30 min pendant la journée entre 0600 et 1800 heure locale. Le filet avait une ouverture d'environ 22 m × 4 m (largeur × hauteur) et diverses tailles de mailles (180 mm à l'embouchure à 66 mm au cul de chalut) recouvertes d'une doublure en toile de maillage de 18 mm à l'extérieur du cul-de-chalut. fin. Jusqu'à 50 individus de T. japonicus et U. edulis ont été retirés de chaque capture au chalut et immédiatement congelés à bord à − 10 °C. Les profils verticaux de température aux stations de chalutage ont été obtenus à partir d'observations à l'aide du profileur salinité-température-profondeur (ASTD-100, JFE Advantech Co. Ltd., Hyogo, Japon).

La longueur du manteau (ML) et le poids corporel humide d'U. edulis ont été mesurés avec une précision de 0,1 cm et 0,1 g, respectivement. Les estomacs d'U. edulis ont été disséqués et le poids humide a été mesuré avec une précision de 1 mg, à l'exception de ceux collectés en 2008. La composition du régime alimentaire comprenait des crustacés, des céphalopodes et des poissons en fonction de l'identification du bec, de l'exosquelette, du globe oculaire, de l'otolithe, du statolithe, et la morphologie de la colonne vertébrale, telle qu'observée au microscope optique à dissection à un grossissement de 5 à 20 ×. Les otolithes de poisson ont été retirés du contenu de l'estomac identifié comme poisson, et le nombre total d'otolithes a été compté sous un microscope à dissection à un grossissement de 10 à 40 ×. Peu de dommages graves aux otolithes dus à la mastication et à la digestion dans l'estomac ont été observés (Fig. 1b). Toutes les procédures pour les poissons et les calmars ont été menées conformément aux « Guidelines for the Care and Welfare of Cephalopods in Research »29, aux « Guidelines for handling live fish at FRI » du Fisheries Research Institute, Japan Fisheries and Education Agency (FRI ), et avec les recommandations de la ligne directrice ARRIVE30.

Les otolithes dans le sacculus de T. japonicus (connus sous le nom de sagittae ; ci-après appelés "otolithes sacculaires") ont été séparés des otolithes totaux, y compris d'autres espèces de poissons, dans l'estomac du calmar et attribués à gauche et à droite en fonction de leur morphologie. Tous les otolithes sacculaires des juvéniles consommés ont été incrustés sur une lame de verre avec de la résine d'émail, broyés avec du papier de verre de grain 2000 et polis avec de la poudre d'alumine de 3 μm. Le rayon de l'otolithe du noyau à la marge, le nombre total d'incréments de croissance et la largeur entre les incréments ont été mesurés dans la partie post-rostre de l'otolithe à l'aide d'un système de mesure des otolithes composé d'un microscope optique à un grossissement de 50 à 500 × équipé d'un Caméra CCD (Ratoc System Engineering Co. Ltd., Tokyo, Japon).

La LS et le poids corporel humide des juvéniles consommés ont été estimés sur la base des relations entre le rayon de l'otolithe et la LS et entre le poids humide et la LS des larves et des juvéniles de T. japonicus (informations supplémentaires S1 ; Fig. S1). Comme les mesures des otolithes des larves planctoniques et des juvéniles à un stade précoce de T. japonicus dans la couche de surface et des juvéniles dans la couche proche du fond ont déjà été effectuées pour les classes d'âge 2005, 2008 et 2009 dans l'ECS dans notre étude précédente22, la précédente des ensembles de données sur les tailles des otolithes et des corps dans le sud de l'ECS ont été utilisés en plus des nouvelles mesures effectuées pour la classe d'âge de 2010. Lorsque plusieurs paires d'otolithes (gauche et droite) ont été trouvées dans l'estomac d'U. edulis, une paire d'otolithes de T. japonicus avec des différences de SL estimée < 2 mm a été définie comme provenant du même poisson individuel. Les otolithes du côté gauche ont été utilisés pour reconstruire le SL des juvéniles consommés.

Dans chaque site d'étude, le SL et le poids humide des juvéniles en filet de T. japonicus ont été mesurés avec une précision de 0,01 mm et 0,1 g, respectivement, et les otolithes sacculaires des juvéniles en filet ont été extraits de jusqu'à 50 individus. Les otolithes sacculaires des juvéniles capturés ont été traités comme décrit pour les juvéniles consommés. La longueur standard selon l'âge des juvéniles consommés et capturés a été rétrocalculée à l'aide de la méthode d'interception biologique31. Pour T. japonicus, des incréments de croissance ont été déposés quotidiennement dans un otolithe sacculaire et le premier dépôt d'incrément de croissance dans l'otolithe a été observé 2 jours après l'éclosion (dph) à environ 3 mm de longueur de notochorde dans des expériences d'élevage32. L'âge (en jours) des juvéniles consommés et capturés a été estimé en ajoutant 2 au nombre total d'incréments d'otolithes. Comme la relation SL-rayon de l'otolithe était représentée par une équation linéaire (informations supplémentaires S1 ; Fig. S1), les paramètres de la relation linéaire ont été approximés à l'aide de la SL et du rayon de l'otolithe à l'éclosion et à la collecte pour chaque poisson.

Pour estimer le temps de prédation, le rapport de digestion (DR) d'un U. edulis individuel a été estimé en divisant le poids humide de l'estomac par le poids humide reconstruit de T. japonicus juvénile dans les cas où T. japonicus n'était présent que. Comme la température de l'eau à la couche proche du fond des sites d'étude variait de 17 à 19 ° C (tableau 1), la durée de la digestion (t, en min) a été estimée sur la base d'une équation linéaire du taux d'évacuation gastrique de la commune japonaise. calmar Todarodes pacificus [DR = − 0,176 t + 59,462 (N = 15, R2 = 0,4101)] à 17°C33. Le temps de prédation a été estimé en soustrayant la durée de la digestion du moment de la capture d'U. edulis, qui a été défini comme le point médian du remorquage au chalut.

Le taux d'occurrence des juvéniles de T. japonicus consommés a été défini et calculé comme la proportion d'U. edulis individuels consommant T. japonicus par rapport au nombre total d'estomacs d'U. edulis analysés sur chaque site d'étude. Le taux d'occurrence des juvéniles consommés et le temps passé à la prédation ont été analysés par rapport au stade de la lune à la date de la prédation, qui a été extrait d'un site Web de suivi du stade de la lune (http://koyomi.vis.ne.jp/moonage.htm ). Étant donné que les cycles d'illumination lunaire sont d'environ 29,5 jours, le stade de la lune a été normalisé en fonction de la proportion d'illumination de 0 % (nouvelle lune) à 100 % (pleine lune). Pour élucider la préférence de taille des proies d'U. edulis et son association avec l'ontogenèse et les cycles lunaires, la masse totale des juvéniles de T. japonicus consommés par U. edulis et le PPMR ont été calculés comme le poids humide d'U. edulis divisé par le poids humide reconstruit. poids de T. japonicus individuel, puis comparé au ML de U. edulis et à l'illumination lunaire à l'aide d'analyses de régression.

Étant donné que les calmars rejettent souvent sélectivement la tête des poissons proies en fonction de leur taille corporelle relative, la possibilité de rejet a été étudiée avant de tester la sélectivité de la prédation des calmars. Dans une étude en captivité du calmar européen Loligo vulgaris nourri avec des poissons d'environ 12 g de poids humide, un rejet sélectif a été principalement observé chez les calmars d'environ < 19 cm ML avec une probabilité de 60 à 100 %28, ce qui suggère que la tête du poisson supérieure à 1/13,2 du calmar en masse corporelle peut souvent être rejetée34. Nous avons donc supposé que le rejet sélectif par U. edulis se produit pour T. japonicus à PPMR < 13,2. Le poids humide d'U. edulis a été divisé par 13,2 et converti en SL à l'aide de la relation poids humide – SL de T. japonicus (informations supplémentaires S1; Fig. S1), puis moyenné sur chaque site d'étude. Le SL moyen de T. japonicus correspondant à 13,2 PPMR a été défini comme le seuil SL où un rejet significatif de la tête de proie peut se produire. Ci-après, nous désignerons les individus dont le SL a dépassé ce seuil comme les "individus désagréables". Pour la population dont la proportion d'individus désagréables au goût est inférieure à 5 %, même le rejet à 100 % des individus désagréables au goût aura un impact limité sur la composition SL résultante s'ils sont normalement distribués, la moyenne diminuant de moins de 0,1 écart-type. Si le rejet a bien eu lieu, les otolithes des individus désagréables au goût se retrouveront en proportion réduite dans l'estomac des calmars. Si un calmar a chassé au hasard une population de poissons qui comprend α % d'individus désagréables au goût et que la probabilité de rejet de la tête pour eux était de 60 à 100 %28, la proportion attendue d'individus désagréables au goût dans l'estomac sera de 0 à 0,4 × α × 100/ (100–0,6*α) %. Ainsi, lorsque la proportion d'individus désagréables au goût chez les juvéniles capturés (αn %) était supérieure à 5 % et que la proportion chez les juvéniles consommés était inférieure à 0,4 × αn × 100/(100–0,6*αn) %, nous avons considéré qu'un rejet important de la tête peut s'être produit sur le site de l'étude et a exclu le site de certaines analyses décrites ci-dessous.

Les relations âge-SL des juvéniles capturés et consommés ont été utilisées pour tester la taille ou la sélectivité de la croissance de la prédation des calmars (Fig. 2a). Ici, trois modèles de sélectivité de la prédation ont été pris en compte : (1) prédation aléatoire (pas de sélectivité, Fig. 2b), (2) sélection de la taille (petite taille préférée, Fig. 2d) et (3) sélection de la croissance (taux de croissance lent préféré , figure 2f). Une petite taille fait référence à un SL relativement plus court quel que soit l'âge dans une population. Un taux de croissance lent est défini comme un SL standardisé relativement plus court, ce qui peut indiquer de mauvaises conditions nutritionnelles35 ou de faibles taux métaboliques standard4, ce qui peut entraîner par la suite une détérioration de la capacité de nage et une augmentation de la vulnérabilité à la prédation au sein d'une cohorte36,37. Comme les trois modèles entraîneraient une relation âge-SL différente des juvéniles consommés (Fig. 2c, e, g), le modèle le plus probable de sélectivité de la prédation peut être déduit en comparant les relations âge-SL de la population d'origine et consommée. juvéniles (Informations complémentaires S2 pour des descriptions détaillées). Comme les tailles des juvéniles consommés étaient faussées vers des gammes plus petites que celles des juvéniles en filet (voir "Résultats"), nous avons testé la sélection de taille uniquement pour les plus petites tailles. Notamment, les filets de pêche peuvent ne pas capturer des individus plus petits que leur maillage (Fig. 2h), et donc la relation âge-SL des juvéniles capturés ne représente pas directement celle de la population d'origine et peut avoir une longueur moyenne plus élevée et une pente moins profonde. (Fig. 2i).

Modèles conceptuels de l'effet de la prédation et de l'échantillonnage au filet sur les relations âge-longueur standard (SL) des spécimens consommés ou prélevés. ( a ) La relation âge-SL de la population d'origine était composée de 10 000 individus avec la relation moyenne indiquée par une ligne pointillée. ( b – g ) Schémas de la probabilité de prédation de la prédation aléatoire ( b ), de la prédation sélective en fonction de la taille ( d ) et de la prédation sélective en fonction de la croissance ( f ), et les relations âge-SL résultantes des juvéniles consommés pour chaque modèle de prédation avec régression linéaire (trait plein) (c,e,g). (h,i) Schéma de la probabilité de collecte du filet de pêche (h) et de sa relation âge-SL résultante des juvéniles collectés (i).

Sur la base du concept mentionné ci-dessus, un cadre statistique pour déduire le modèle de prédation probable a été développé (voir les informations supplémentaires S2 pour des descriptions détaillées). En bref, la relation âge-SL de la population d'origine, définie comme la population avant la prédation et l'échantillonnage au filet, a d'abord été déduite de la relation âge-SL des juvéniles capturés en utilisant une analyse de régression linéaire pondérée pour tenir compte du biais net. Ensuite, le modèle de prédation sur la population d'origine qui peut le mieux expliquer la relation âge-SL observée des juvéniles consommés a été sélectionné sur la base des critères d'information d'Akaike (AIC) et des tests de rapport de vraisemblance bootstrap avec 2 000 itérations en utilisant le modèle de prédation aléatoire comme hypothèse nulle. . Ces procédures ont été appliquées aux données de chaque site d'étude, aux données regroupées pour chaque année et aux données regroupées pour toutes les années afin de couvrir diverses échelles spatio-temporelles38, bien que les sites d'étude où un rejet sélectif important pour l'alimentation ait pu se produire ont été exclus. Il est important de noter que lorsque la sélection de la taille s'est produite dans plusieurs populations de différentes tranches d'âge et que les données ont été regroupées, la relation âge-LS des juvéniles consommés regroupés sera similaire à celle de la sélection de la croissance. Par conséquent, bien que la taille et la sélectivité de la croissance soient des stratégies d'alimentation différentes, les deux modèles sont essentiellement indiscernables et ne peuvent différer qu'au niveau local.

Une prédation sélective en fonction de la taille ou de la croissance a été détectée dans la plupart des sites ou des années d'étude (voir "Résultats"). Pour élucider davantage les différences phénotypiques dans les trajectoires de croissance somatique entre les juvéniles capturés et consommés, le SL rétrocalculé à différents âges a été comparé chaque année. Comme les relations âge-LS ont montré une distribution bi- ou trimodale chaque année (voir "Résultats"), les juvéniles capturés et consommés ont été attribués à l'aide d'une analyse par grappes basée sur la SL et l'âge. Le regroupement selon la méthode de Ward a été mis en œuvre pour construire les matrices de dissemblance. Les différences de trajectoires de croissance à des intervalles de 5 jours entre les juvéniles consommés et capturés ont été testées à l'aide de mesures répétées MANOVA avec un test F post hoc39. Les analyses statistiques ont été réalisées à l'aide du logiciel JMP version 14.0 (SAS Institute, Cary, NC, USA ; www.sas.com).

L'examen et l'approbation éthiques n'étaient pas nécessaires pour cette étude car la fourniture du bien-être animal de la FRI n'obligeait pas les chercheurs à soumettre des protocoles pour le traitement éthique des poissons et des invertébrés collectés lors de l'enquête sur le terrain lorsque cette recherche a été menée.

Parmi les diverses espèces trouvées lors des relevés dans le sud de l'ECS, U. edulis avait l'abondance moyenne la plus élevée de toutes les années de relevé, et T. japonicus avait la deuxième abondance moyenne la plus élevée en 2008 et 2009, mais était sixième en 2010 (Informations supplémentaires S3 ; figure S2). La présence de T. japonicus variait de 64 à 82 % dans les stations de chalutage au cours de la période d'étude (Informations supplémentaires S3 ; Fig. S2). U. edulis a été capturé dans 100% des stations dans lesquelles des juvéniles de T. japonicus ont été trouvés, ce qui était le pourcentage le plus élevé parmi tous les poissons et calmars trouvés dans les enquêtes. Pour d'autres prédateurs potentiels de calmars, plusieurs espèces de seiches et le calmar commun japonais T. pacificus coexistent avec T. japonicus , bien que l'abondance moyenne de ces calmars soit inférieure d'un à deux ordres de grandeur à celle d' U. edulis . Une prédominance similaire d'U. edulis et de T. japonicus a été trouvée dans l'analyse de la biomasse moyenne (Informations supplémentaires S3 ; Fig. S2).

Des juvéniles et des adultes d'U. edulis se nourrissant de juvéniles de T. japonicus ont été collectés dans la région peu profonde (95–120 m) de la bordure du plateau de l'ECS, principalement tôt le matin; une prédation réduite s'est produite dans le plateau marginal sud et dans les zones plus profondes (> 150 m) (Fig. 1a, Tableau 1). Les sites d'étude avec plus de trois individus de juvéniles de T. japonicus consommés étaient St. 04 en 2008; Rues 06, 15, 18 et 19 en 2009 ; et St. 14 et 19 en 2010. Les taux d'occurrence des juvéniles consommés étaient de 8 à 50 % dans les sites d'étude et étaient plus élevés pendant l'illumination lunaire inférieure près de la période de la nouvelle lune que pendant l'illumination plus élevée autour de la période de la pleine lune (tableau 1, figure 3a).

Prédation des juvéniles de Trachurus japonicus en relation avec l'illumination lunaire. (a) Taux d'occurrence et (b) temps de prédation. La zone ombrée en (b) indique l'heure du crépuscule environ une heure avant le lever du soleil. ( c – f ) Poids humide des juvéniles de T. japonicus consommés ( c, e ) et rapport de masse prédateur-proie (PPMR) ( d, f ) par rapport à l'illumination lunaire et à la longueur du manteau d'Uroteuthis edulis (ML). Les lignes pleines indiquent des relations significatives entre les variables.

La ML et le poids humide d'U. edulis qui consommaient des juvéniles de T. japonicus variaient de 58 à 160 mm et de 9,5 à 122,1 g, respectivement (informations supplémentaires ; tableau S1) ; aucune différence significative n'a été trouvée dans la LM et le poids entre les années (ANOVA, P > 0,5 pour les deux). Un calmar à pointe d'épée U. edulis a consommé 1 à 7 individus de juvéniles de T. japonicus avec une longueur corporelle estimée de 20,0 à 74,9 mm SL. Les taux de digestion des juvéniles consommés étaient d'environ 1 à 71 % 88 à 330 min après la prédation, en fonction des états de digestion (informations supplémentaires ; tableau S1). On a estimé que la prédation se produisait entre 0100 et 0400 pendant la période d'illumination lunaire inférieure et entre 0400 et 0600, y compris l'heure du crépuscule, pendant la période d'illumination moyenne (Fig. 3b) ; les données sur le temps de prédation autour de la période de pleine lune ne sont pas disponibles car le poids humide de l'estomac n'a pas été mesuré en 2008. Aucune tendance significative n'a été trouvée entre le poids corporel des juvéniles consommés et l'illumination lunaire (P = 0,14, Fig. 3c). Cependant, le PPMR pendant la période de pleine lune était plus élevé que pendant la nouvelle lune (P <0, 01, Fig. 3d). Alors que les poids humides des juvéniles consommés chez U. edulis avec LM > 100 mm avaient tendance à être plus élevés que ceux consommés par les calmars avec LM < 100 mm (Fig. 3e), il n'y avait pas de relation significative entre le poids de la proie et celui du prédateur. (P = 0,08). Cependant, le PPMR était significativement plus élevé pour U. edulis avec des LM plus longues (P <0, 01, Fig. 3f).

Les relations âge-LS des populations avant l'échantillonnage au filet et la prédation par les calmars (c'est-à-dire la population d'origine) ont été estimées à l'aide d'analyses de régression linéaire des données âge-SL des échantillons au filet. L'analyse de régression pondérée prenant en compte le biais net a entraîné une relation moyenne âge-LS légèrement différente de celle estimée par l'analyse de régression non pondérée pour la plupart des sites d'étude, indiquant que le biais net n'affecte guère la relation âge-SL (Fig. 4). Moins de 5 % des juvéniles en filet sur chaque site d'étude avaient des SL plus longs que le seuil (PPMR < 13,2, voir "Matériels et méthodes"), ce qui indique qu'il était peu probable que le rejet sélectif de la tête de proie se soit produit, sauf à St. 06 et St. 06 et St. 18 en 2009 et St. 19 en 2010 (Fig. 4, Tableau 1). A St. 19 en 2010, 60 % des juvéniles consommés avaient des LS plus longues que le seuil (proportion attendue sous rejet : 0 à 53,8 %, voir « Matériels et méthodes »), suggérant que les têtes de proies n'étaient pas rejetées malgré leur relative grandes tailles. Nous avons supposé qu'il n'y avait pas eu de rejet sélectif significatif, sauf dans les rues 06 et 18 en 2009, et avons effectué une analyse plus approfondie en excluant ces deux sites.

Relations entre la longueur standard (LS) et l'âge des juvéniles consommés (cercles noirs) et des juvéniles capturés (cercles gris) de Trachurus japonicus dans les sites d'étude. Les lignes épaisses grises et noires indiquent une régression linéaire des juvéniles capturés et consommés, respectivement. Les lignes noires pointillées indiquent la relation âge-SL en tenant compte du biais net pour les juvéniles capturés. La zone ombrée indique les plages potentielles de SL avec le rejet sélectif de l'alimentation par les calmars, ce qui correspond à un rapport de masse prédateur-proie (PPMR) < 13,2. Les nombres en bas à droite dans la zone grisée indiquent le seuil SL du rejet sélectif potentiel.

Dans les comparaisons des relations âge-SL des juvéniles consommés et de la population d'origine, le modèle sélectif de taille ou de croissance avait une probabilité significativement plus élevée que le modèle de prédation aléatoire sur tous les sites d'étude à l'exception de St. 19 en 2010 (P < 0,05) , et les deux ont été sélectionnés pour la sélection du modèle basé sur l'AIC (tableau 2). Lorsque les données ont été regroupées pour chaque année, les probabilités des modèles de sélection de taille et de croissance étaient significativement plus élevées que le modèle de prédation aléatoire sur les trois années (P < 0,05) ; le modèle de sélection de la taille a été sélectionné pour 2008 et 2009, et le modèle de sélection de la croissance pour 2010 (Fig. 5, Tableau 2). Lorsque toutes les années étaient combinées, la probabilité des modèles de sélection de taille et de croissance était significativement plus élevée que celle du modèle de prédation aléatoire (P <0, 01), et le modèle de sélection de croissance avait l'AIC le plus bas (Fig. 5, Tableau 2).

Relations entre la longueur standard (SL) et l'âge des juvéniles consommés (noirs) et capturés (gris) de Trachurus japonicus au cours des années d'étude et des années regroupées. Les lignes épaisses grises et noires indiquent les lignes de régression linéaire des juvéniles capturés et consommés, respectivement. Les lignes noires pointillées indiquent la relation âge-SL en tenant compte du biais net pour les juvéniles capturés. Les distributions de fréquence pour SL et l'âge dans chaque panel indiquent le nombre d'individus dans les classes 5 mm et 5 dph, respectivement. Les cercles et les losanges en 2008 et 2009 indiquent des cohortes d'âge plus jeunes et plus âgées selon l'analyse par grappes. En 2010, les cercles, les losanges et les triangles montrent les cohortes d'âge plus jeune, moyen et plus âgé.

À l'aide d'une analyse par grappes, les juvéniles consommés et capturés ont été répartis en deux cohortes d'âge en 2008 et 2009 et trois cohortes en 2010 sur la base des relations âge-SL de chaque année (Fig. 5). Les trajectoires de croissance pour les groupes plus jeunes étaient significativement différentes entre les juvéniles consommés et mis au filet seulement en 2010 (P < 0,01), et le SL moyen rétrocalculé des juvéniles consommés était significativement plus court que celui des juvéniles mis au filet (Fig. 6). Les trajectoires de croissance des groupes plus âgés étaient également significativement plus petites que celles des juvéniles capturés en 2008 (P < 0,05) et 2009 (P < 0,01), alors qu'aucune différence significative n'a été trouvée pour les personnes d'âge moyen (P = 0,15) et plus âgées (P = 0,98) groupes en 2010. Des différences significatives dans les trajectoires de croissance entre les juvéniles consommés et les juvéniles mis au filet se sont produites dans la tranche d'âge de 30 à 35 dph avec une LS rétrocalculée allant de 20 à 25 mm en 2008 et 2010 ; en 2009, des différences sont apparues après 15 jp, correspondant à une LS d'environ 5 mm.

Trajectoires de croissance des juvéniles consommés (noirs) et des juvéniles en filet (gris) dans les groupes jeunes (Y), d'âge moyen (M) et âgés (O) entre 2008 et 2010. Les lignes verticales indiquent l'écart type des moyennes. *P < 0,05 dans la longueur standard rétrocalculée (LS) entre les juvéniles consommés et capturés. Les lignes pointillées horizontales indiquent SL lors de la métamorphose de Trachurus japonicus du stade larvaire au stade juvénile32.

Dans cette étude, nous avons étudié la sélectivité de la prédation du calmar à pointe épée U. edulis sur les juvéniles du chinchard japonais T. japonicus dans l'ECS au début de l'été en utilisant des otolithes collectés avec un chalut de fond et ceux consommés par U. edulis. Le cadre statistique développé a détecté des traces de taille ou de prédation sélective de la croissance à partir des relations âge-SL sur la plupart des sites et années d'étude analysés (Fig. 4, 5 et Tableau 2). De plus, la trajectoire de croissance des juvéniles consommés était systématiquement inférieure à celle des juvéniles capturés dans près de la moitié des cohortes d'éclosion (Fig. 6). Nous avons donc conclu que U. edulis préfère les juvéniles de T. japonicus de plus petite taille ou à croissance plus lente dans la région et la saison. Des relevés antérieurs au chalut de fond ont suggéré que U. edulis et T. japonicus ont tendance à se disperser dans la colonne d'eau pendant la nuit et à s'assembler dans la couche proche du fond pendant la journée dans l'ECS40. Comme les échantillons de cette étude ont été prélevés pendant la journée et que les temps de prédation estimés allaient de minuit à tôt le matin (informations supplémentaires ; tableau S1), une prédation sélective s'est probablement produite non seulement dans la couche proche du fond, mais également dans une plage de profondeur plus large dans la colonne d'eau.

La prédation sélective d'U. edulis peut jouer un rôle clé dans la dynamique de survie et de recrutement dépendante de la croissance de T. japonicus. L'habitat de T. japonicus se déplace ontogénétiquement de la surface vers les couches proches du fond dans l'ECS à environ 30–50 mm SL19,22. Takahashi et al.22 ont démontré que les larves et les jeunes juvéniles de T. japonicus à croissance lente ont une faible probabilité de survie jusqu'au stade juvénile. Des années de taux de croissance accrus des larves et des juvéniles précoces dans la couche de surface, qui étaient associées à une plus grande abondance de proies, ont entraîné des années d'abondance juvénile plus élevée dans la couche proche du fond41,42,43. En plus d'U. edulis, divers prédateurs se nourrissent également de larves et de juvéniles de T. japonicus dans l'ECS, comme la limande à queue jaune juvénile Seriola quinqueradiata associée à des algues dérivantes de surface44, et démontrent une prédation sélective en fonction de la taille/de la croissance12,13. Nos enquêtes sur le terrain ont montré, cependant, qu'U. edulis est le prédateur de poissons le plus abondant dans la couche proche du fond de l'ECS et coexiste le plus souvent avec T. japonicus au début de l'été (Informations supplémentaires S3 ; Fig. S2). De plus, la taille corporelle reconstruite des juvéniles consommés par U. edulis était> 20 mm SL et principalement> 40 mm SL (Fig. 5, Informations supplémentaires; Tableau S1). Cela suggère que la prédation sélective en fonction de la taille ou de la croissance par divers prédateurs entraîne la survie dépendante de la croissance de T. japonicus sur toute la surface jusqu'aux couches proches du fond et que U. edulis est le principal prédateur pendant et après le passage de la surface. aux couches plus profondes.

Les habitudes alimentaires d'U. edulis donnent également un aperçu des processus de survie des juvéniles de T. japonicus. La taille du T. japonicus consommé n'a pas montré de corrélation significative avec celle d'U. edulis, mais le PPMR a significativement augmenté. Cela indique qu'U. edulis a tendance à consommer des proies plus petites par rapport à sa taille au fur et à mesure de sa croissance, ce qui est une tendance couramment observée chez divers prédateurs marins26. Par conséquent, T. japonicus de plus petite taille est préféré comme proie quelle que soit la taille de U. edulis, ce qui souligne encore l'importance d'une croissance rapide pour la survie des juvéniles de T. japonicus. De plus, le temps de prédation d'U. edulis sur les juvéniles de T. japonicus variait d'environ minuit à tôt le matin; Les juvéniles de T. japonicus de plus grande taille par rapport à la taille de U. edulis (PPMR inférieur) avaient tendance à être consommés pendant la période de la nouvelle lune que pendant la période de la pleine lune (Fig. 4). Cela indique que l'obscurité pendant la nouvelle lune permet à U. edulis d'attraper de plus gros juvéniles de T. japonicus et que U. edulis est capable de trouver et de chasser des poissons dans des conditions de faible luminosité, peut-être en raison de l'excellente vue des calmars45. Par conséquent, bien que le déplacement de T. japonicus de la surface vers la couche inférieure plus sombre soit lié au déplacement saisonnier des proies préférées des juvéniles de T. japonicus46,47, cela peut également signifier l'entrée dans une zone avantageuse pour la prédation par U. edulis. Néanmoins, comme la prédation d'U. edulis sur T. japonicus a été principalement observée dans les eaux peu profondes à une profondeur de 95 à 120 m (Fig. 1, Tableau 1), les établissements dans les régions plus profondes où U. edulis est relativement clairsemé peuvent être importants pour T. japonicus afin de réduire les taux de mortalité et d'augmenter les taux de survie.

Il convient de noter que les PPMR entre U. edulis et T. japonicus juvéniles (6,9–714,0, médiane 49,8) étaient remarquablement inférieurs à la moyenne de l'écosystème PPMR signalée dans diverses régions, qui sont souvent d'environ 1 × 102 à 10426,48. D'après Hunsicker et Essington16, Barnes et al.26 ont démontré que le PPMR moyen du calmar côtier Loligo pealeii est de 97,7 dans l'ouest de l'Atlantique Nord, ce qui est comparable au ratio obtenu dans cette étude. Au niveau régional, Ohshimo et al.49 ont estimé le PPMR moyen dans le système pélagique de l'ECS et de la mer occidentale du Japon à 3–5 × 103 sur la base d'une analyse des isotopes stables de l'azote du zooplancton, de 18 espèces de poissons et d'une seule espèce de calmar. Les calmars utilisent d'abord leurs tentacules pour capturer les poissons proies et les tiennent avec leurs bras, après quoi ils administrent une morsure mortelle derrière la tête28,45,50. Ce comportement alimentaire permet probablement aux calmars de consommer des proies plus grosses par rapport à leur taille par rapport aux poissons qui avalent des proies plus petites que le diamètre de leur bouche / œsophage; ainsi, il est probable que le PPMR des calmars et des poissons soit généralement inférieur à celui entre les poissons, comme cela a été indiqué par des études antérieures15,26. Un PPMR inférieur peut autoriser plus de membres dans la relation prédateur-proie dans une fourchette de taille donnée, ce qui conduit à des chaînes alimentaires plus longues25, réduisant l'efficacité du transfert d'énergie du phytoplancton au prédateur supérieur27. Cela souligne l'importance d'inclure les calmars dans de telles analyses pour comprendre les écosystèmes marins et la nécessité d'accumuler davantage de données sur la prédation des calmars dans diverses régions.

L'analyse du régime alimentaire des calmars est difficile en raison de leur écologie alimentaire unique. Le rejet sélectif des têtes de gros poissons proies peut biaiser l'estimation de la composition de la taille des proies à partir du contenu de l'estomac15. Comme la probabilité de rejet sélectif pour l'alimentation dépend de la taille corporelle relative des calmars prédateurs et des poissons proies, elle peut avoir un impact critique sur la comparaison entre les poissons proies consommés et échantillonnés au filet. Dans plus de la moitié des sites d'étude de cette étude, la taille corporelle de T. japonicus collectée par les filets de pêche avait tendance à être inférieure à la taille à laquelle le rejet de la tête a été signalé (Fig. 4). Étant donné que nous n'avons inclus que les sites d'étude sur lesquels il était peu probable que des rejets se soient produits dans les analyses en aval, notre principale conclusion surmonte le biais. Néanmoins, sur certains sites d'étude, les juvéniles au filet se situaient dans la fourchette de taille où le rejet aurait pu se produire, et la taille des juvéniles consommés était remarquablement plus petite que celle des juvéniles au filet (Fig. 4, St. 06 et 18 en 2009). Cela indique que U. edulis peut avoir en fait rejeté la tête d'un plus grand T. japonicus sur les sites d'étude, ce qui peut être facilement confondu par une prédation sélective en fonction de la taille. Comme le seuil (PPMR < 13,2) pour détecter le rejet et le taux d'évacuation gastrique variable en fonction de la température étaient issus d'autres espèces de calmars28,33, les habitudes alimentaires d'U. edulis basées sur les expériences d'élevage permettraient d'affiner les résultats sur le terrain. Un examen attentif du contenu brut de l'estomac et des compositions de taille des prédateurs et des proies est d'une importance cruciale pour une compréhension précise de la prédation des calmars.

Dans l'ensemble, nos résultats ont démontré que les calmars pouvaient affecter de manière significative le processus de survie des poissons pendant la transition du stade larvaire planctonique au stade juvénile et s'installer près de la couche inférieure, et que les relations prédateur-proie entre les calmars et les poissons peuvent être uniques. La transition est largement observée parmi les espèces de poissons marins, telles que les morues, les poissons plats et les sébastes commercialement importants. Comme la variabilité de la survie au cours des premiers stades de la vie est le déterminant essentiel de la fluctuation des populations de poissons, les prédations de calmars ont des impacts significatifs sur la dynamique des populations de ces poissons. Les populations de céphalopodes ont globalement augmenté au cours des dernières décennies dans divers écosystèmes marins51, suggérant que la pression de prédation des calmars sur la survie des poissons pourrait devenir de plus en plus importante dans les futurs océans. Bien que les petits poissons et les calmars soient connus pour être ciblés par divers poissons prédateurs52 et oiseaux de mer53, on sait peu de choses sur les interactions entre eux. Nos résultats soulignent l'importance de considérer l'écologie des calmars pour comprendre la dynamique des populations de poissons et les interactions trophodynamiques dans les écosystèmes marins.

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L'assistance sur le terrain pour l'échantillonnage des calmars et des poissons a été fournie par les capitaines, les officiers et les équipages du FT/V Kumamoto-Maru. Nous remercions Mme K. Kikitsu pour son aide dans les analyses de mesure du contenu de l'estomac et des otolithes. Nous apprécions également le Dr S. Muko pour ses conseils sur l'élaboration du cadre statistique et les Drs. Y. Sakurai et Y. Iwata pour leurs connaissances écologiques sur les calmars. Cette étude a été menée dans le cadre du programme de recherche et d'évaluation des ressources halieutiques de l'Agence des pêches du Japon.

Tatsuya Sakamoto

Adresse actuelle : Instituto Português do Mar e da Atmosfera (IPMA), Rua Alfredo Magalhães Ramalho, 6, 1495-006, Lisbonne, Portugal

Institut des ressources halieutiques, Agence japonaise de recherche et d'éducation halieutiques, 1551-8 Taira-machi, Nagasaki, Nagasaki, 851-2213, Japon

Motomitsu Takahashi, Tatsuya Sakamoto, Chiyuki Sassa et Mari Yoda

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MT a conçu l'étude et analysé les données. TS a conçu le cadre statistique et étendu l'analyse. MT et TS ont rédigé le projet original et tous les auteurs ont contribué à l'édition du manuscrit. Cette étude a été financée par des subventions de l'Agence des pêches du Japon et de l'Agence japonaise de recherche et d'éducation sur la pêche.

Correspondance à Motomitsu Takahashi.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Takahashi, M., Sakamoto, T., Sassa, C. et al. Impact de la prédation des calmars sur la survie des poissons juvéniles. Sci Rep 12, 11777 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-14389-2

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Reçu : 20 décembre 2021

Accepté : 06 juin 2022

Publié: 11 juillet 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-14389-2

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