Parvicapsula pseudobranchicola dans le nord-est de l'océan Pacifique est rare chez le saumon atlantique d'élevage Salmo salar malgré une présence et une pathologie répandues chez le saumon sauvage du Pacifique Oncorhynchus spp.

Parasites & Vecteurs volume 16, Numéro d'article : 138 (2023) Citer cet article

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L'infection par le parasite myxozoaire Parvicapsula pseudobranchicola provoque des maladies chez les salmonidés sauvages et d'élevage en Norvège. Dans le nord-est de l'océan Pacifique, le parasite a été signalé chez le saumon du Pacifique Oncorhynchus spp. sans signe de maladie. Les objectifs de la présente étude étaient de confirmer l'identité de P. pseudobranchicola dans le Pacifique, de documenter ses hôtes et ses aires géographiques, et de décrire les changements pathologiques associés.

Le saumon rose sauvage Oncorhynchus gorbuscha, le saumon kéta O. keta, le saumon quinnat O. tshawytscha, le saumon coho O. kisutch et le saumon rouge O. nerka ont été capturés lors de relevés d'été et d'automne près de l'île de Vancouver (VI) et d'un hiver prospection dans le golfe d'Alaska. Des échantillons ont également été obtenus à partir de saumon atlantique d'élevage Salmo salar et de saumon quinnat près de VI. Les échantillons ont été analysés par qPCR et histologie en utilisant une coloration conventionnelle ou une hybridation in situ. La séquence du parasite a été obtenue à partir du gène de l'ARN ribosomal de la petite sous-unité (ADNr SSU).

Des séquences d'ADNr SSU identiques de 1525 paires de bases provenant de saumon rose, de saumon kéta et de saumon quinnat infectés partageaient une identité de 99,93 % avec une séquence de P. pseudobranchicola provenant de saumon atlantique norvégien. Dans les relevés d'automne, la prévalence était la plus élevée chez le saumon kéta (91,8 %) et le saumon rose (85,9 %) et moins chez le saumon quinnat (68,8 %) et le saumon rouge (8,3 %). Chez le saumon d'élevage, la prévalence était de zéro chez le saumon atlantique (n = 967) et de 41 % chez le saumon quinnat (n = 118). Les infections étaient préférentiellement localisées dans les pseudobranches et visualisées par hybridation in situ. Les lourdes charges parasitaires chez toutes les espèces de saumon du Pacifique étaient associées de manière incohérente à la pseudobranchite granulomateuse focale.

Dans le nord-est du Pacifique, la présence généralisée de P. pseudobranchicola chez le saumon du Pacifique ainsi que son absence ou sa présence sporadique chez le saumon atlantique d'élevage diffère de son épidémiologie en Norvège, malgré un développement pathologique similaire dans la pseudobranche. Les conséquences des infections sur la santé du saumon sauvage du Pacifique, l'identité de l'hôte invertébré et la distribution et l'abondance des actinospores infectantes sont inconnues et demeurent des priorités élevées pour la recherche.

Les membres du genre Parvicapsula (Cnidaria, Myxosporea) sont des parasites de la vessie urinaire, de la vésicule biliaire, de l'épithélium intestinal et des pseudobranches chez les téléostéens marins ou anadromes chez lesquels il a parfois été démontré qu'ils provoquent des maladies [1, 2]. Sur les 16 Parvicapsula spp. connues, trois ont été signalées chez des salmonidés hôtes. Dans l'ouest de l'Amérique du Nord, Parvicapsula kabatai [3, 4] et P. minibicornis [5,6,7,8,9,10,11] sont des parasites du saumon anadrome du Pacifique Oncorhynchus spp. Parvicapsula kabatai a été détectée à l'aide de méthodes moléculaires chez le saumon coho d'élevage Oncorhynchus kisutch dans l'État de Washington (États-Unis) [3], précédemment infecté par Parvicapsula sp. [12]. À l'exception de P. minibicornis dont l'hôte invertébré est le polychète d'eau douce Manayunkia occidentalis [13], les cycles de vie de Parvicapsula spp. sont inconnus.

Parvicapsula pseudobranchicola a été initialement décrite dans le nord de la Norvège chez des saumons atlantiques d'élevage en mer Salmo salar [14] chez qui elle provoque une inflammation et une nécrose de la pseudobranche ainsi que des signes cliniques non spécifiques de léthargie, d'anorexie et de pigmentation foncée (tableau 1) [14 ,15,16]. Le parasite a également été signalé chez le saumon atlantique sauvage, la truite arc-en-ciel d'élevage Oncorhynchus mykiss et la truite de mer sauvage Salmo trutta dans les eaux côtières du sud et du nord de la Norvège [17,18,19,20]. Dans les eaux du nord-est du Pacifique de la Colombie-Britannique (C.-B.), Canada, P. pseudobranchicola a été détecté chez des saumons rouges adultes Oncorhynchus nerka, des saumons coho et des saumons quinnat O. tshawytscha [21,22,23,24] et des saumons quinnat juvéniles et saumon coho [25]. En Colombie-Britannique, le parasite a été détecté dans des saumons atlantiques et quinnat d'élevage [26]. Le parasite a également été détecté chez le saumon coho, le saumon rouge, le saumon kéta Oncorhynchus keta et le saumon rose O. gorbuscha hivernant dans les eaux internationales du golfe d'Alaska [27]. Les détections de P. pseudobranchicola dans le Pacifique sont basées sur des preuves moléculaires sans observations microscopiques du parasite ni preuves de maladie causée par l'infection.

Les objectifs de la présente étude étaient d'utiliser les données de PCR et de séquence ainsi que la préférence de site et la morphologie pour confirmer l'identité du parasite actuellement décrit comme P. pseudobranchicola en Colombie-Britannique, pour documenter sa gamme d'hôtes et sa distribution géographique et pour décrire les changements pathologiques associés à l'infection.

Le saumon kéta, le saumon rose, le saumon coho, le saumon rouge et le saumon quinnat ont été capturés au chalut et à la senne coulissante lors des relevés d'été et/ou d'automne dans les eaux de la Colombie-Britannique en 2008, 2010-2015 et 2019-2021 (fichier supplémentaire 1 : tableau S1) . Les poissons ont été capturés dans des zones adjacentes à l'île de Vancouver, notamment les îles Discovery, l'inlet Bute, le détroit de Desolation, le détroit de Georgia, les îles Gulf, le détroit de Howe et le détroit de Juan de Fuca (figure 1). Le saumon kéta, le saumon rose et le saumon coho ont également été capturés lors d'un relevé hivernal dans les eaux internationales du golfe d'Alaska en 2020 (fichier supplémentaire 1 : tableau S1).

Carte montrant les eaux du Pacifique adjacentes à l'île de Vancouver, en Colombie-Britannique, au Canada, avec les zones de prélèvement de saumon sauvage du Pacifique (Oncorhynchus spp.). DIS, Îles de la Découverte ; MAIS, Bute Inlet ; DES, son de la désolation ; SOG, détroit de Géorgie ; COMMENT, baie Howe ; SIG, îles Gulf ; JDF, détroit de Juan de Fuca. L'étoile en médaillon se rapproche du golfe d'Alaska

Les 306 poissons capturés en 2008 et 2010-2015 et les 133 capturés dans le golfe d'Alaska ont été congelés immédiatement après leur capture, puis décongelés en laboratoire, pesés et transformés. Les 1249 saumons collectés en 2019-2021 ont été identifiés, pesés et des échantillons de tissus ont été conservés dans les 2 h suivant la capture. Des échantillons de pseudobranches de tous les poissons et des échantillons appariés individuellement du milieu du rein et/ou des branchies de sous-ensembles de poissons ont été disséqués de manière aseptique et conservés dans de l'éthanol à 95 %. Sur les 1249 saumons prélevés de 2019 à 2021, des échantillons de tissus répétés de 1218 ont été conservés dans du formol tamponné neutre (NBF) à 10 %. Des échantillons de pseudobranches de saumon atlantique et de saumon quinnat d'élevage prélevés en 2019 et 2020 et conservés ultérieurement dans de l'ARN ont été fournis par le Programme de vérification et de renseignement sur la santé des poissons de Pêches et Océans Canada (PISP-MPO). Les saumons de l'Atlantique ont été prélevés lors d'audits prévus dans des installations aquacoles situées dans les zones de santé des poissons (FHZ) 2.3 (Clayoquot Sound), 2.4 (Nootka Sound et Quatsino Sound), 3.1 (Sechelt), 3.2 (Discovery Islands), 3.3 (Broughton Archipelago) , 3.4 (Port Hardy) et 3.5 (Côte centrale) (Cartes d'aquaculture Région du Pacifique (dfo-mpo.gc.ca)). Les saumons quinnat ont été prélevés dans les FHZ 2.3 et 3.2.

L'ADN a été extrait des tissus conservés à l'éthanol et à l'ARN et des tissus préalablement congelés à l'aide du kit DNeasy® Blood and Tissue (Qiagen). La concentration d'ADN a été quantifiée par absorbance à 260 nm et les échantillons ont ensuite été stockés à - 20 ° C jusqu'à l'analyse. Le test qPCR a été réalisé à l'aide de séquences d'amorces et de sondes ciblant un fragment de 187 pb du gène de l'ARNr 18S de P. pseudobranchicola [18]. Une réaction individuelle consistait en 1X TaqMan™ Universal PCR Master Mix (Applied Biosystems), 400 nM des amorces Parvi2fwd et Parvi1rev, 200 nM de la Parviprobe (Tableau 2), 5 μl de matrice d'ADN et de l'eau sans nucléase pour un volume de réaction final de 25 µl. Chaque échantillon a été criblé en triple sur le système de détection PCR en temps réel CFX96 Touch (Bio-Rad) ou le système de détection PCR en temps réel StepOnePlus (Applied Biosystems). Les extractions et les amplifications ont suivi les protocoles des fabricants.

Pour chaque cycle de qPCR, le nombre de copies de la séquence cible par réaction (c/rxn) a été déterminé à partir de dilutions standard d'une séquence cible de P. pseudobranchicola (gBlock, IDT Technologies) [33] et normalisé à l'ADN c/ng. La limite de détection (LOD) a été déterminée à partir d'une série de dilutions au 1/10 du gBlock de 1 000 à 15 625 copies par µl enrichies dans un homogénat de branchies de saumon rose et extraites (kit Qiagen DNeasy® Blood and Tissue) en supposant une récupération de 80 % de l'ADN. La LOD a été estimée comme la concentration d'ADN la plus faible à partir de laquelle une valeur Ct a été obtenue dans ≥ 50 % des six réplicats [34]. Seules les réactions ≥ LOD (10 c/rxn) ont été signalées comme positives.

Des échantillons d'ADN parasite du saumon rose, du saumon quinnat et du saumon kéta les plus infectés ont été amplifiés par PCR (tableau 2) et les produits de réaction ont été purifiés avec ExoSAP-IT (Thermo Fisher Scientific). Les séquences obtenues à l'aide de la technologie Sanger (Génome Québec) ont été éditées et assemblées à l'aide de Sequencher 5.1, archivées dans Genbank et analysées par BLAST (http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi).

Les tissus de pseudobranches fixés au NBF ont été stockés dans de l'isopropanol à 95%, puis déshydratés dans un gradient d'alcool, clarifiés dans du xylène, infiltrés avec de la paraffine et sectionnés pour un examen histologique de routine. Coupes histologiques de pseudobranches de saumon rose (n = 5), de saumon kéta (n = 5) et de saumon quinnat (n = 3) sans signe moléculaire d'infection et de ceux avec le c/rxn le plus élevé (n = 9, 8 et 11, respectivement) ont été colorées avec de l'hématoxyline et de l'éosine, des colorations Giemsa ou Gram-Twort et ont été traitées pour l'hybridation in situ (ISH) et examinées par microscopie optique. Un protocole ISH antérieur [35] a été suivi en utilisant 1 μM de la sonde marquée à la digoxigénine Parvi LNA [32] (tableau 2), sans acétylation et avec une contre-coloration jaunâtre SF vert clair à 0, 5%. L'histopathologie semi-quantitative et les scores ISH ont été adoptés en fonction de l'étendue des dommages et du nombre de parasites colorés, respectivement (fichier supplémentaire 1 : tableau S2).

Les données sur le poids et la charge parasitaire (c/ng ADN) n'étaient pas distribuées normalement et des tests non paramétriques ont été utilisés. Les différences dans les poids médians des poissons et les charges parasitaires médianes entre les collectes d'été et d'automne ont été testées à l'aide du test de Mann-Whitney (MW). Les comparaisons des charges médianes entre les espèces ont été testées à l'aide du test de Kruskal-Wallis (KW), avec des comparaisons multiples par paires testées à l'aide de la méthode de Dunn (Sigma Plot 13.0). La signification des différences de prévalence a été testée à l'aide du test du chi carré. Les résultats de tous les tests ont été considérés comme statistiquement significatifs si P ≤ 0,05.

Tous les saumons examinés en étaient à leur première année en mer. En C.-B. et à l'exception d'un saumon coho (56,0 g), les poids médians des saumons kéta, saumon rose, saumon quinnat et saumon rouge capturés lors des relevés d'été étaient ≤ 26,5 g (fichier supplémentaire 1 : tableau S1). Les poids médians du saumon kéta, du saumon rose et du saumon rouge collectés lors des relevés d'automne étaient significativement plus importants que ceux collectés lors des relevés d'été la même année (fichier supplémentaire 1 : tableau S1). Le saumon kéta, le saumon rose et le saumon coho collectés dans le golfe d'Alaska (GOA) étaient d'abord des poissons d'hiver en mer et, par conséquent, plus lourds que les poissons collectés en été (fichier supplémentaire 1 : tableau S1).

Au total, 967 saumons atlantiques ont été échantillonnés au cours de 148 vérifications. Le nombre moyen de jours suivant le transfert en mer (dps) des saumons audités était de 329,8 (fourchette de 22 à 740). Parmi ceux-ci, 199 saumons ont été audités entre 22 et 150 dps. Au total, 118 saumons quinnat ont été échantillonnés au cours de 16 audits, avec une moyenne de 336,1 (1 à 812) dps. Parmi ceux-ci, 27 saumons quinnat ont été audités entre un et 150 dps.

Dans les eaux de la Colombie-Britannique, P. pseudobranchicola a été détecté chez quatre des cinq espèces de saumon du Pacifique examinées. En 2019 et 2021, la prévalence chez le saumon rose et le saumon kéta était significativement plus élevée en automne par rapport aux relevés d'été (tableau 3), et cette tendance a été observée dans plusieurs régions (fichier supplémentaire 1 : tableau S3). Dans les relevés d'automne de toutes les années, la prévalence du parasite était la plus élevée chez le saumon kéta (91,8 %) et le saumon rose (85,9 %) et moins chez le saumon quinnat (68,8 %) et le saumon rouge (8,3 %). Aucun des 114 poissons collectés entre 2008 et 2011 n'était infecté, et neuf des 189 (4,8%) capturés entre 2012 et 2015 étaient infectés. Cependant, entre 2019 et 2021, 808 des 1382 poissons (58,4 %) ont été testés positifs pour l'infection, ce qui reflète l'inclusion d'un plus grand nombre de poissons dans les relevés d'automne au cours des dernières années (tableau 3). Le parasite n'a pas été détecté chez 32 saumons cohos, dont 31 provenaient du GOA. Dans l'ensemble, deux saumons kéta sur l'ensemble des 133 saumons examinés dans le GOA se sont avérés infectés (tableau 3).

Sur les 1085 saumons examinés en 2019 et 2020, le parasite a été détecté chez 48 des 118 (40,7 %) saumons quinnat de deux zones FHS. Le nombre moyen de jours en mer pour les saumons quinnat infectés était de 415,7 (1 à 812). La prévalence globale chez le saumon quinnat élevé dans la zone 3.2 (73,9 %) était plus élevée que dans la zone 2.3 (32,6 %) (tableau 4) (Χ2 = 13,08, df = 1, P < 0,001). Le parasite n'a été détecté dans aucun des 967 saumons atlantiques de sept zones (tableau 4).

Dans les relevés d'automne 2019 et 2021, la charge parasitaire (ADN c/ng médian) dans la pseudobranche du saumon kéta était significativement plus élevée que dans les relevés d'été, alors que chez le saumon rose, ces différences saisonnières n'étaient pas statistiquement significatives (tableau 3). Dans le relevé de l'automne 2021, la médiane de l'ADN c/ng chez le saumon kéta était plus élevée que chez le saumon quinnat et le saumon rose, alors que la différence entre le saumon quinnat et le saumon rose n'était pas statistiquement significative (statistique H = 55,99, df = 2, P < 0,001). Dans les relevés d'automne 2019 et 2020, la médiane de l'ADN c/ng chez le saumon kéta était plus élevée que chez le saumon rose (statistique U = 6976,0. P < 0,001).

En 2019, mais pas en 2020, l'ADN c/ng médian était significativement plus élevé chez le saumon quinnat de la zone FHS 3.2 par rapport à la zone 2.3 (tableau 4).

Parvicapsula pseudobranchicola a été détectée dans des échantillons de pseudobranches, de branchies et de reins appariés individuellement de saumon kéta, de saumon rose et de saumon quinnat prélevés lors du relevé de l'automne 2021. Parmi les trois espèces, l'infection a été systématiquement détectée dans une proportion plus élevée d'échantillons de pseudobranches, suivie par les branchies et les reins (fichier supplémentaire 1 : tableau S4). De même, chez les trois espèces, la charge parasitaire médiane dans les pseudobranches était significativement plus élevée que dans les branchies ou les reins (fichier supplémentaire 1 : tableau S4). Les charges sur les branchies et les reins différaient significativement chez le saumon kéta, mais pas chez le saumon quinnat ou le saumon rose (fichier supplémentaire 1 : tableau S4).

Les séquences d'ADNr parasite SSU obtenues à partir de saumon rose infecté (numéro d'accession GenBank OP133363), de saumon quinnat (OP133361) et de saumon kéta (OP133362) avaient une longueur de 1525 paires de bases (pb), 1549 pb et 1565 pb, respectivement, et étaient identiques à un autre. La séquence Pacific différait de la séquence disponible de P. pseudobranchicola (AY308481), obtenue à partir d'une infection chez le saumon atlantique dans le nord de la Norvège en 2003, avec une seule substitution G—A (position 1420, 99,93 % d'identité).

Aucun changement histopathologique n'a été observé dans 13 échantillons de pseudobranches qui avaient été testés négatifs pour l'infection. Une gamme de scores de lésions histopathologiques et de scores ISH a été observée parmi 28 échantillons des trois espèces avec des charges allant de 11,46 à 3410,98 c/ng d'ADN (fichier supplémentaire 1 : tableau S1). Des lésions microscopiques similaires ont été observées chez le saumon quinnat, le saumon kéta et le saumon rose infectés, dont la plus bénigne comprenait une prolifération interlamellaire diffuse de cellules ressemblant à des fibrocytes entre les lamelles basales ou distales. Une augmentation de l'étendue de l'atteinte des organes était associée à une dégénérescence filamentaire et lamellaire et à une nécrose. Une infiltration de la lésion par des cellules polymorphonucléaires et des lymphocytes a parfois été observée, ainsi que la formation de granulomes focaux. La lésion typique était une pseudobranchite granulomateuse focale, dont la plus étendue a été observée chez le saumon quinnat. Chez le saumon quinnat, la pathologie variait de normale à étendue, et les trois poissons avec les scores de pathologie les plus élevés se trouvaient parmi les quatre les mieux classés pour les charges (fichier supplémentaire 1 : tableau S1). De même, quatre des cinq saumons quinnat avec les scores ISH les plus élevés se trouvaient parmi les cinq plus élevés pour les charges. Chez le saumon kéta, malgré les charges globales les plus élevées, les scores de pathologie étaient normaux à modérés et il n'y avait aucune association évidente avec les classements des scores ISH. Chez le saumon rose, trois des quatre scores ISH les plus élevés correspondaient aux charges les plus élevées et il n'y avait pas de correspondance évidente entre la pathologie et la charge.

La coloration histologique conventionnelle a permis de visualiser le parasite chez les deux saumons quinnat les plus touchés (Fig. 2), qui étaient les seuls poissons avec des myxospores visibles (Fig. 3). Les myxospores étaient liées à la membrane et les premiers stades de développement se présentaient sous forme d'amas multicellulaires. Les dimensions moyennes des myxospores (n = 5) étaient de 5,8 × 4,8 μm. Les capsules polaires étaient subsphériques et 1,7 μm de diamètre. Le matériel frais n'était pas disponible. Chez ces poissons et les autres poissons pour lesquels une analyse histologique a été effectuée, P. pseudobranchicola a été observé sans ambiguïté par ISH. Dans la plupart des infections détectées par ISH, relativement peu de stades morphologiquement indistincts ont été observés avec une tendance apparente à être localisés distalement dans les filaments de pseudobranche. La sonde ISH ne s'est pas liée à P. minibicornis ou P. kabatai.

Parvicapsula pseudobranchicola à l'intérieur et entre les lamelles de pseudobranches dans des préparations histologiques de saumons quinnat juvéniles (Oncorhynchus tshawytscha). A, B : coloration H&E. C, D : Hybridation in situ. Barres d'échelle tous les 10 μm

Préparations histologiques de saumon du Pacifique (Oncorhynchus spp.) en Colombie-Britannique, Canada, montrant des myxospores de Parvicapsula spp. A–C Parvicapsula pseudobranchicola dans une pseudo-branche de saumon quinnat juvénile (Oncorhynchus tshawytscha) du détroit de Georgia. D P. kabatai dans le tubule rénal du saumon rose adulte (Oncorhynchus gorbuscha) de la rivière Quinsam. E Parvicapsula minibicornis dans le tubule rénal du saumon rouge (Oncorhynchus nerka) du fleuve Fraser. Coloration de Gram-Twort. La barre d'échelle est de 5 μm

Parvicapsula pseudobranchicola a été identifiée chez le saumon du Pacifique des eaux canadiennes et internationales du nord-est de l'océan Pacifique en démontrant une identité virtuelle entre une séquence d'ADNr SSU provenant d'infections chez le saumon kéta, le saumon rose et le saumon quinnat avec celle d'un saumon atlantique infecté du nord de la Norvège. La similitude entre les séquences canadiennes et norvégiennes concorde avec plusieurs études antérieures dans lesquelles des identités intraspécifiques élevées de séquences d'ADNr de SSU ont été démontrées parmi des isolats géographiques d'autres parasites myxozoaires répandus [36,37,38], reflétant en partie la région relativement conservée de la SSU. ADNr ciblé pour amplification [39]. Les séquences d'ADNr de la grande sous-unité (LSU) et de l'espaceur interne transcrit (ITS-1) se sont révélées informatives pour résoudre la phylogéographie des thyrsites de Kudoa, un autre parasite myxozoaire marin cosmopolite [37], peuvent également être utiles pour caractériser l'hétérogénéité génétique parmi les isolats géographiques de P. pseudobranchicola. Les informations actuelles permettent toutefois une identification sans ambiguïté du parasite chez le saumon du Pacifique. Bien que les myxospores observées ici soient superficiellement similaires à leur apparence dans les cas norvégiens, leur longueur moyenne relativement faible (5,8 μm contre 12,4 ou 14,4 μm) [14, 15] peut être liée à l'immaturité, comme l'indique leur inclusion dans la membrane du pseudoplasmodium, en plus des changements artéfactuels associés au traitement histologique. En accord avec les indications antérieures d'une large gamme d'hôtes dans le nord-est du Pacifique [21,22,23,24], P. pseudobranchicola a été détecté chez près de la moitié de tous les juvéniles examinés appartenant à quatre espèces de saumon du Pacifique. Cependant, le parasite a été le plus fréquemment détecté chez le saumon kéta et le saumon rose. Cette large gamme d'hôtes est cohérente avec les découvertes de la Norvège où le parasite a été signalé chez le saumon atlantique, la truite de mer, l'omble chevalier (Salvelinus alpinus) et la truite arc-en-ciel [17,18,19].

En Norvège, le dépistage des pseudobranches de saumon atlantique tout au long d'un cycle de production d'élevage initié par le transfert de smolts en mer à l'automne a révélé une prévalence de 100 % de P. pseudobranchicola de 21 dps, suivie d'une augmentation des parasites histologiquement évidents entre 35 et 49 dps et de la présence des myxospores de 89 et 147 dps [20]. Sur le site étudié, la charge parasitaire a fortement diminué après 147 jps et il n'y a pas eu d'augmentation lors du deuxième automne en mer [20]. D'autres études norvégiennes rapportent une prévalence similaire chez le saumon atlantique d'élevage et ont constaté que parmi les saumons transférés en mer au printemps, des infections étaient détectées en juillet et des spores étaient visibles à l'automne [17,18,19]. Il a été suggéré que les infections élevées observées en été et en automne en Norvège étaient causées par une abondance élevée d'actinospores [20]. Par conséquent, une caractéristique inattendue des infections à P. pseudobranchicola dans les eaux de la Colombie-Britannique était l'absence d'infection chez le saumon atlantique d'élevage malgré la prévalence relativement élevée chez le saumon sauvage du Pacifique dans toute la zone d'étude. Environ 21 % (n = 199) des saumons atlantiques de la présente étude ont été échantillonnés entre 22 et 150 dps. Parmi ceux-ci, les 84 saumons qui ont été mis en mer entre mai et octobre étaient les plus susceptibles d'avoir été exposés à un risque immédiat d'infection selon les données norvégiennes. Il est donc peu probable que l'absence d'infections détectables chez ces 84 poissons soit due au fait qu'ils ont été échantillonnés avant l'exposition ou après la résolution de l'infection. En Colombie-Britannique, les saumons atlantiques d'élevage sont des sentinelles pour la présence d'actinospores de K. thyrsites dans les eaux adjacentes à l'île de Vancouver [40], ce qui suggère qu'ils seraient également fiables comme sentinelles pour les actinospores de P. pseudobranchicola, ce qui est corroboré par le rapport antérieur de 8 % prévalence chez cette espèce [26]. Le saumon quinnat d'élevage sert également de sentinelle d'actinospores, comme indiqué ici et plus tôt [26]. L'absence de parvicapsulose clinique chez le saumon d'élevage en Colombie-Britannique (Dr L. Sitter, MPO-FHAIP, communication personnelle), similaire à celle signalée en Norvège [15] et dans l'État de Washington [12], est une preuve supplémentaire que l'épidémiologie de P. pseudobranchicola dans les eaux du Pacifique est différent de celui de la Norvège. Plus précisément, nos résultats suggèrent que les différences épidémiologiques peuvent en partie s'expliquer par les schémas de distribution et d'abondance des actinospores dans les fermes salmonicoles ou à proximité.

Un cadre hypothétique de transmission des parasites peut aider à comprendre les tendances des infections à P. pseudobranchicola chez les saumons d'élevage et sauvages en Colombie-Britannique. Ce cadre est informé par les modèles spatiaux et temporels distincts de deux parasites myxozoaires relativement bien décrits dans le nord-est du Pacifique : K. thyrsites et P. minibicornis chez le saumon atlantique d'élevage et le saumon sauvage du Pacifique, respectivement. De plus, les schémas d'infection chez les poissons hôtes donnent un aperçu de la distribution des hôtes invertébrés et des actinospores infectantes [40]. La connaissance de la variation de la gravité des infections à K. thyrsites entre les régions de production à proximité de l'île de Vancouver est suffisamment bien établie pour que les fermes de ces régions aient, de manière prévisible, des impacts élevés ou faibles de l'infection [41]. De plus, des études d'exposition contrôlée et de filtration de l'eau de mer indiquent que la prévalence de l'infection et la concentration d'ADN de K. thyrsites d'origine hydrique sont les plus élevées en été et en automne [42, 43]. Ces schémas suggèrent un scénario de transmission (TS-1) dans lequel les actinospores se produisent dans l'eau de mer adjacente à l'île de Vancouver avec une abondance qui varie selon les saisons et géographiquement. Alternativement, les infections à P. minibicornis sont acquises par les saumons du Pacifique juvéniles et adultes et augmentent en prévalence et/ou en gravité après la migration du saumon vers l'océan ou dans la rivière pour frayer [7, 8, 44]. Ces schémas sont cohérents avec un scénario de transmission (TS-2) dans lequel les actinospores sont limitées à l'estuaire et/ou au cours inférieur de certaines rivières natales à saumon [13]. Les juvéniles de saumon rose et de saumon kéta migrent vers l'océan entre fin février et fin avril et peuvent être exposés à P. pseudobranchicola selon les scénarios TS-1 ou TS-2. Cependant, notre incapacité à détecter l'infection dans une forte proportion de saumons sauvages capturés entre mai et juillet tend à ne pas soutenir un scénario TS-2. Au lieu de cela, un scénario TS-1 est favorisé par la présence rare à sporadique de P. pseudobranchicola parmi les saumons d'élevage, combinée à l'acquisition apparente d'infections en mer parmi les saumons sauvages. La large distribution géographique de l'infection parmi les saumons sauvages et d'élevage dans les eaux norvégiennes [18,19,20] soutient également un scénario TS-1. Nous suggérons que l'impact limité de P. pseudobranchicola sur le saumon d'élevage dans les eaux du Pacifique est dû en partie aux différences d'identité, d'abondance ou de distributions locales de l'invertébré hôte par rapport aux eaux norvégiennes. Le cadrage des recherches futures dans le contexte des hypothèses TS-1 et TS-2 éclairera une meilleure compréhension des distributions spatiales et saisonnières et de l'abondance des actinospores de P. pseudobranchicola dans les eaux côtières de la Colombie-Britannique.

L'infection par P. pseudobranchicola était associée de manière incohérente à des lésions histopathologiques dans la pseudobranche. L'association était la plus grande chez le saumon quinnat, alors que chez le saumon kéta avec des charges parasitaires plus élevées, l'association était faible. Chez le saumon du Pacifique non infecté par qPCR et dans la plupart des spécimens examinés de saumon infecté, une morphologie histologique pseudobranchale normale a été observée, comme décrit précédemment [12], ce qui suggère qu'un seuil d'infection doit être dépassé avant que des lésions tissulaires visibles ne se produisent. Les données suggèrent en outre que le seuil de pathologie induite par les parasites est inférieur chez le saumon quinnat par rapport au saumon kéta. Sans exclure le rôle d'autres stimuli pathogènes, la pseudobranchite associée aux infections à P. pseudobranchicola chez le saumon sauvage du Pacifique juvénile était similaire aux descriptions antérieures du saumon atlantique d'élevage [15, 20] et du saumon coho d'élevage infecté par Parvicapsula sp. [12]. La compartimentation de la pseudobranche en zones endommagées et saines dans lesquelles les filaments adjacents aux zones affectées sont restés visiblement normaux comme précédemment rapporté [20] peut indiquer un établissement initial non uniforme de l'infection, éventuellement par exposition directe aux actinospores de l'eau de mer ou du sang. stades supportés visualisés plus tôt [20]. La préférence des pseudobranches par rapport aux reins et aux branchies comme site d'infection chez le saumon du Pacifique était similaire à celle signalée chez le saumon de l'Atlantique [15, 20]; cependant, les observations de pseudobranches macroscopiques ou de lésions oculaires ou de manifestations cliniques de l'infection n'ont pas été recueillies dans cette étude et il est prématuré de spéculer sur les conséquences sanitaires des infections chez le saumon du Pacifique. Il convient également de noter la rareté des infections intenses qui ont permis le développement de myxospores chez le saumon du Pacifique, suggérant que les infections étaient pré-patentes au moment des relevés d'automne en raison d'un temps de développement ou d'un historique thermique insuffisant [20]. Alternativement, la rareté des myxospores peut indiquer une incompatibilité d'hôte chez le saumon du Pacifique, comme le suggère une étude norvégienne dans laquelle des infections sans myxospores ont été détectées chez des truites arc-en-ciel élevées dans des parcs en filet voisins de saumons atlantiques présentant des myxospores [19]. Un effet d'hôte peut également expliquer l'implication des pseudobranches lors des infections à P. kabatai chez le saumon coho d'élevage [12] mais pas chez le saumon rose [3], bien que la possibilité d'infections mixtes à P. kabatai et P. pseudobranchicola chez le saumon coho ne puisse pas être exclu.

Dans les eaux du nord-est de l'océan Pacifique, le saumon sauvage du Pacifique a été infecté par P. pseudobranchicola au cours de sa première année en mer, et la prévalence chez le saumon rose et le saumon kéta était significativement plus élevée en automne par rapport aux relevés d'été. Des myxospores ont été détectées chez deux saumons quinnat présentant des charges parasitaires élevées. La pseudobranche était le site d'infection préféré par rapport aux branchies ou aux reins et chez le saumon du Pacifique, les changements pathologiques de la pseudobranche étaient similaires à ceux signalés chez le saumon atlantique d'élevage en Norvège. Bien qu'inconstamment associée à l'infection, une pseudobranchite granulomateuse focale a été observée. Les conséquences sur la santé du saumon du Pacifique n'ont pas été évaluées. Le parasite a été détecté chez le saumon quinnat d'élevage, mais pas chez le saumon atlantique d'élevage. Afin de mieux comprendre cette divergence épidémiologique et les schémas saisonniers d'infection, deux scénarios de transmission ont été supposés pour aider à la caractérisation de la distribution des actinospores dans les eaux de la Colombie-Britannique. D'autres recherches devraient être entreprises pour identifier l'hôte invertébré et décrire le cycle de vie, y compris le développement des myxospores et la résolution de l'infection chez les espèces de saumon du Pacifique.

Les données de séquence rapportées ici ont été déposées dans GenBank sous les numéros d'accès OP133361, OP133362 et OP133363. Des ensembles de données supplémentaires seront mis à disposition sur demande raisonnable.

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Nous sommes reconnaissants à Chrys Neville, Pêches et Océans Canada (MPO) de nous avoir donné accès aux échantillons prélevés de 2008 à 2015 et aux échantillons prélevés dans le golfe de l'Alaska. Merci au Dr L. Sitter pour avoir donné accès aux échantillons du programme FHAI du MPO. Nous reconnaissons l'aide des équipages des navires de pêche Georgia Girl, Viking Storm, Ocean Venture, Nordic Pearl, Sea Crest, Pacific Legacy, NGCC Neocaligus, NGCC WE Ricker et NGCC Sir John Franklin. Drs. Amy Long et Derek Price, MPO, ont fourni de précieux commentaires sur une ébauche antérieure.

Cette recherche a été financée par le Programme de recherche sur la réglementation de l'aquaculture de Pêches et Océans Canada (subvention FHTT-2019-P-03).

Pêches et Océans Canada, Station biologique du Pacifique, Nanaimo, BC, Canada

Simon RM Jones, Jessica C. Low et Aidan Goodall

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SJ a conçu et conçu l'étude, interprété l'histologie et rédigé le manuscrit. JL a collecté et traité les échantillons, effectué les tests d'hybridation in situ, rassemblé les données dans une feuille de calcul Excel et édité le manuscrit. AG a effectué les analyses PCR et qPCR, facilité le séquençage et édité le manuscrit. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à Simon RM Jones.

Cette étude n'a pas impliqué l'approbation éthique ou le consentement éclairé du patient.

N'est pas applicable.

Les auteurs n'ont aucun intérêt concurrentiel à déclarer.

Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

Poids du saumon sauvage du Pacifique (Oncorhynchus spp.). Tableau S2. Scores histopathologiques et hybridation in situ par charges parasitaires qPCR classées. Tableau S3. Prévalence saisonnière de Parvicapsula pseudobranchicola chez le saumon sauvage par régions. Tableau S4. Parvicapsula pseudobranchicola dans des tissus appariés.

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Réimpressions et autorisations

Jones, SRM, Low, JC & Goodall, A. Parvicapsula pseudobranchicola dans le nord-est de l'océan Pacifique est rare chez le saumon atlantique d'élevage Salmo salar malgré une présence et une pathologie généralisées chez le saumon sauvage du Pacifique Oncorhynchus spp.. Parasites Vectors 16, 138 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05751-y

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Reçu : 19 janvier 2023

Accepté : 21 mars 2023

Publié: 21 avril 2023

DOI : https://doi.org/10.1186/s13071-023-05751-y

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