La recherche d'une pieuvre modèle qui ne mourra pas après avoir pondu ses œufs

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Un laboratoire du Massachusetts a peut-être enfin trouvé un céphalopode à huit bras qui peut servir d'organisme modèle et aider la recherche scientifique.

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Par Elizabeth Preston

Photographies et vidéo de Matt Cosby

Le char avait l'air vide, mais en retournant un obus, on découvrit une pieuvre cachée pas plus grosse qu'une balle de ping-pong. Elle n'a pas bougé. Puis tout à coup, elle étendit ses bras ébouriffés alors que sa peau passait du beige nacré à un motif de rayures bronze vif.

"Elle essaie de nous parler", a déclaré Bret Grasse, directeur des opérations sur les céphalopodes au Laboratoire de biologie marine, un centre de recherche international à Woods Hole, Mass., Dans le coin sud-ouest de Cape Cod.

La minuscule pieuvre rayée fait partie d'une colonie expérimentale au laboratoire où les scientifiques tentent de transformer les céphalopodes en organismes modèles : des animaux qui peuvent vivre et se reproduire dans des instituts de recherche et contribuer à l'étude scientifique sur plusieurs générations, comme le font les souris ou les mouches des fruits.

Les céphalopodes fascinent les scientifiques pour de nombreuses raisons, notamment leurs yeux avancés, semblables à des caméras, et leur gros cerveau, qui ont évolué indépendamment des yeux et du cerveau des humains et de nos parents épineux. Une pieuvre, une seiche ou un calmar est essentiellement un escargot qui a troqué sa coquille contre de l'intelligence. "Ils ont de loin le plus gros cerveau de tous les invertébrés", a déclaré Joshua Rosenthal, neurobiologiste au Laboratoire de biologie marine. "Je veux dire, ce n'est même pas proche."

Des céphalopodes modèles seraient une aubaine pour les biologistes. Mais garder ces animaux intelligents et souvent bizarres en captivité - en particulier les pieuvres - présente des défis à la fois éthiques et logistiques. Les chercheurs de Woods Hole ont déjà réussi à élever des calmars sur plusieurs générations. Pourtant, un seul calmar ne peut pas tout dire aux scientifiques sur les céphalopodes.

"Avoir différents modèles pour répondre à différentes questions est, je pense, incroyablement précieux", a déclaré Caroline Albertin, biologiste du développement à l'établissement.

Mais les pieuvres ont longtemps déconcerté les scientifiques à cause de plusieurs mauvaises habitudes : elles se mangent entre elles. Ce sont des artistes d'évasion notoires. Les mères meurent dès qu'elles se reproduisent, il est donc difficile de constituer une population reproductrice.

Cela a fait de la pieuvre modèle une sorte de baleine blanche - jusqu'à l'année dernière, lorsque M. Grasse et ses collègues ont annoncé qu'ils avaient élevé trois générations consécutives d'une espèce de poulpe particulièrement prometteuse dans leur laboratoire, plus que quiconque auparavant.

Rencontrez Octopus chierchiae, une pieuvre miniature à rayures zébrées avec un tour dans ses manches.

Roy Caldwell, un écologiste comportemental à l'Université de Californie à Berkeley, a rencontré pour la première fois Octopus chierchiae, également appelé la petite pieuvre rayée du Pacifique, au milieu des années 1970 au Panama. Il retirait des rochers de l'océan pour trouver des crevettes-mantes cachées dans des fissures. "De temps en temps, ces mignonnes petites pieuvres rayées sortaient", a-t-il déclaré.

Il a ramené quelques-unes des pieuvres à Berkeley. Peu de temps après, "Une des femelles a pondu, et j'ai pensé que c'était un peu dommage parce que je savais qu'elle mourrait", a déclaré le Dr Caldwell. "Et elle n'est pas morte." Quelques mois plus tard, elle a de nouveau pondu des œufs.

Un article de 1984 d'Arcadio Rodaniche, un scientifique panaméen, a confirmé l'observation du Dr Caldwell : les femelles de cette espèce, contrairement à presque toutes les autres pieuvres, pouvaient se reproduire plusieurs fois.

Cette caractéristique, combinée à leur taille pratique, en a fait un sujet attrayant pour la recherche en laboratoire. Malheureusement, le Dr Caldwell n'en a pas trouvé d'autres au Panama. Aucun des biologistes ou collectionneurs qu'il a interrogés n'en avait vu non plus.

Le petit céphalopode n'était qu'un souvenir jusqu'en 2010 environ, lorsque "j'ai reçu un e-mail d'un lycéen", a déclaré le Dr Caldwell, "qui voulait savoir comment il pouvait prendre soin de sa nouvelle pieuvre de compagnie". L'étudiant a envoyé une photo. Les rayures zébrées de la pieuvre étaient indubitables.

Le Dr Caldwell a retracé la pieuvre jusqu'à un collectionneur au Nicaragua. Enfin, il a pu obtenir quelques pieuvres rayées du Pacifique de moindre importance et essayer de créer une colonie dans son laboratoire. Mais en trois ou quatre ans de tentatives, il n'a jamais dépassé la deuxième génération. Après cela, a déclaré le Dr Caldwell, les œufs des femelles n'ont pas éclos. Il soupçonnait que la consanguinité était un problème, ainsi que le régime alimentaire. "Nous ne savions pas trop quoi les nourrir."

Cette question était encore sans réponse en 2016, lorsque le Dr Rosenthal est venu au Laboratoire de biologie marine avec le rêve de fabriquer des modèles de céphalopodes pour aider la recherche scientifique. Il a recruté M. Grasse, qui était connu comme un chuchoteur de céphalopodes, de l'aquarium de Monterey Bay en Californie. Taylor Sakmar, également aquariophile de Monterey Bay, est venu à Cape Cod pour aider à construire un nouveau type d'installation pour les animaux à plusieurs bras.

Aujourd'hui, cette installation est une pièce sombre et bourdonnante remplie de rangées de réservoirs et sentant l'eau de mer. Les gens se serrent entre les racks, vérifient les réservoirs, nettoient les flaques d'eau et nourrissent plusieurs espèces de céphalopodes 24 heures sur 24.

Lorsque les scientifiques ont lancé leur colonie d'Octopus chierchiae en 2018 avec sept animaux du Nicaragua, ils ont offert aux créatures un buffet de fruits de mer vivants et congelés. Ensuite, ils ont observé le langage corporel des animaux et les couleurs de peau changeantes pour voir ce qu'ils aimaient le plus. (Les pieuvres rayées du Pacifique inférieur ont toujours leurs rayures, mais peuvent augmenter le contraste ou estomper les rayures presque entièrement.)

"Après avoir travaillé assez longtemps avec ces céphalopodes, vous pouvez essentiellement apprendre à parler céphalopode", a déclaré M. Grasse.

Une pieuvre tendra la main pour goûter un article offert avec ses ventouses. Si elle a bon goût, la pieuvre enveloppe rapidement la nourriture avec ses huit bras et se dirige vers un abri pour la manger. S'il n'aime pas ce qui est offert, la pieuvre peut jeter la nourriture sur le côté de son réservoir.

En observant les pieuvres dont ils s'occupent, les scientifiques ont également découvert que les mâles prêts à s'accoupler exécutent une danse vibrante rapidement avec le bout de leurs bras, comme s'ils faisaient tournoyer un groupe de maracas.

Une fois que les pieuvres se sont accouplées et que les bébés sont sortis de leurs œufs, M. Grasse a logé les jeunes - qui sont orange vif et plus petits qu'une lentille - dans des cylindres individuels en PVC afin qu'ils ne se grignotent pas les uns les autres. Il a découvert que les nouveau-nés passent par une phase de "nage intense", où ils peuvent s'échapper par le plus petit espace entre un enclos et son couvercle.

En règle générale, des matériaux tels que AstroTurf ou le côté flou d'une bande Velcro peuvent empêcher les pieuvres d'escalader les surfaces verticales, a déclaré M. Grasse, car leurs ventouses ne collent pas. Mais les très petits bébés des petites pieuvres rayées du Pacifique pourraient escalader ces matériaux comme une échelle.

"En règle générale, les pieuvres sont plus facilement sécurisées que cette espèce", a déclaré M. Grasse.

Il utilise maintenant des couvercles en mousse extensibles pour sceller hermétiquement les enclos des nouveau-nés. Un réservoir pour Octopus chierchiae adulte a un périmètre de velcro, ainsi que ce que M. Grasse a appelé son "système de sécurité vraiment high-tech" - une lourde pierre sur le couvercle.

En 2015, le Dr Albertin faisait partie d'une équipe qui a séquencé le tout premier génome de céphalopode. "Je suis étonnée de la rapidité avec laquelle tout cela est allé", a-t-elle déclaré. "Les céphalopodes ont beaucoup à nous apprendre sur le monde. Et nous sommes enfin à un point où nous pouvons essayer de commencer à les comprendre."

Mais un animal de laboratoire idéal pour l'âge moléculaire n'est pas seulement celui que vous pouvez garder en bonne santé pendant de nombreuses générations, a déclaré le Dr Rosenthal. C'est aussi celui que les scientifiques de l'ADN peuvent manipuler. En désactivant des gènes ou en ajoutant de nouveaux gènes ou marqueurs aux cellules d'un animal, les scientifiques peuvent voir plus clairement la machinerie de la biologie. De telles recherches sur des souris et d'autres animaux de laboratoire ont permis aux chercheurs de tester directement le rôle de gènes individuels, par exemple, et de créer des modèles animaux de maladies humaines. Mais cela a été plus difficile avec les céphalopodes, en particulier la pieuvre.

Des chercheurs du Laboratoire de biologie marine ont réussi à utiliser l'outil CRISPR-Cas9 pour éditer les gènes d'un calmar local à Cape Cod, ainsi que le calmar colibri bobtail du laboratoire, ont-ils déclaré. Pour injecter des matériaux dans les œufs durs de ces animaux, ils ont utilisé des aiguilles de quartz aiguisées et de minuscules ciseaux spécialement conçus.

Pour les scientifiques qui veulent manipuler la génétique des céphalopodes, le calmar bobtail colibri est l'animal modèle le plus prometteur à ce jour, a déclaré le Dr Albertin : "Facile à élever, facile à piquer et facile à garder dans nos chambres d'incubation."

Mais étudier le calmar ne suffit pas.

"Les gens pensent souvent que les céphalopodes sont un peu la même chose", a déclaré le Dr Albertin. "Les pieuvres, les calmars – ils sont tous spongieux et flottent dans l'océan. Mais ils sont en fait assez différents."

Il y a un problème avec les œufs de poulpe, cependant. Tous ceux avec qui le Dr Albertin a travaillé ont une "coquille d'œuf dure et coriace", dit-elle. Ses aiguilles ne peuvent pas le percer. Elle a pu couper les œufs avec des ciseaux – seulement pour rencontrer un autre problème, que le Dr Rosenthal a poliment appelé "pression positive", et le Dr Albertin a décrit comme le jaune "sortant de sa coquille comme du dentifrice hors d'un tube".

"Honnêtement, je ne sais pas si quelqu'un a encore compris comment s'injecter dans un œuf de pieuvre", a déclaré le Dr Albertin.

Les scientifiques ne pensent pas que ce soit impossible. Mais ils devront le découvrir avant que la petite pieuvre rayée du Pacifique ne devienne le type d'organisme modèle envisagé par le Dr Rosenthal.

Alors que l'édition de gènes avec la petite pieuvre rayée du Pacifique reste insaisissable, l'espèce pourrait aider à résoudre un autre mystère des céphalopodes.

Octopus bimaculoides, ou la pieuvre à deux points de Californie, est un céphalopode de laboratoire commun que les scientifiques peuvent obtenir dans la nature. Mais il a des inconvénients. D'une part, il est beaucoup plus grand – un réservoir de pieuvre à deux points au Laboratoire de biologie marine a une brique sur le dessus pour que son occupant ne puisse pas sortir.

L'autre problème est que les mamans meurent. Une pieuvre à deux points au laboratoire était active et curieuse, lançant un jet d'eau sur les visiteurs; un bassin voisin contenait une femelle mourante penchée sur ses grappes d'œufs transparents. La mère était immobile, un œil visible.

Le déclin rapide des pieuvres mères fascine Z. Yan Wang, neuroscientifique évolutionnaire à l'Université de Washington, Seattle. "Cet animal qui a un système nerveux si complexe vit si peu de temps", a déclaré le Dr Wang.

Dans une étude de 2018, elle a documenté comment les pieuvres femelles à deux points ont cessé de manger pendant qu'elles s'occupaient de leurs œufs, les caressaient et soufflaient de l'eau dessus. Puis les mères pâlirent et se mirent à agir bizarrement, se mangeant parfois le bout des bras ou se blessant avec leurs ventouses, avant de mourir.

La Dre Wang espère en savoir plus sur ce processus lorsqu'elle lancera son propre laboratoire cet automne. Elle prévoit d'acquérir des poulpes rayés du Pacifique inférieurs de la colonie créée par M. Grasse et compagnie, et de créer sa propre colonie en utilisant leurs méthodes. Dans le cerveau des animaux, elle peut trouver la clé qui leur permet de survivre à la reproduction.

Elle a rencontré un groupe d'autres chercheurs sur les céphalopodes, y compris l'équipe de Cape Cod, pour discuter de la manière d'aller de l'avant avec l'utilisation de la petite pieuvre rayée du Pacifique dans la recherche. "Nous sommes tous très investis dans cette espèce", a déclaré le Dr Wang.

Le Dr Caldwell, qui n'a pas été en mesure d'élever Octopus chierchiae au-delà de deux générations, a également participé à ces conversations. Il a déclaré que les résultats obtenus à l'installation de Woods Hole, permettant de garder les animaux en vie pendant trois générations, sont prometteurs.

Des sept poulpes chierchiae sauvages, M. Grasse et ses collègues ont élevé plus de 700 enfants, petits-enfants et arrière-petits-enfants. Au cours de la dernière génération, cependant, ils ont laissé la colonie s'effondrer.

C'était en 2020, et à cause des restrictions de Covid, une seule personne pouvait être dans l'établissement à la fois. Les scientifiques ont dû mettre un frein à l'élevage des pieuvres, pour s'assurer qu'ils ne fabriquaient pas plus d'animaux qu'ils ne pouvaient en entretenir. Un seul membre de la colonie, une femelle gériatrique de plus de 2 ans, est encore en vie.

De plus, la colonie montrait des signes de problèmes de consanguinité. Moins de nouveau-nés vivaient jusqu'à l'âge adulte. Un bébé est né avec 16 bras.

Cet hiver, cependant, cinq nouveaux petits poulpes rayés du Pacifique sont arrivés à l'installation en provenance du Nicaragua. Les scientifiques utiliseront ce qu'ils ont appris pour démarrer une nouvelle colonie. Cette fois, ils espèrent maintenir le pool génétique en bonne santé en ajoutant périodiquement de nouveaux animaux sauvages.

Soucieux de leur bien-être, M. Grasse fournit coquillages, plantes artificielles et autres objets pour enrichir tous les habitats artificiels des céphalopodes. Il s'assure également que les animaux ont une alimentation variée, des changements de décor et de temps en temps un projet amusant comme une crevette dans un bocal. Ces enrichissements aident leur "santé mentale", a-t-il déclaré.

Laisser les espèces accomplir leurs comportements naturels, qu'il s'agisse de chasser des proies ou de se cacher dans le sable, réduit leur stress, a déclaré Robyn Crook, neuroscientifique à l'Université d'État de San Francisco. Dans son propre laboratoire, "les enclos que nous utilisons pour les pieuvres sont incroyablement riches, au point que nous ne pouvons souvent pas les trouver", a-t-elle déclaré.

Le Dr Crook maintient une colonie autonome de calmars bobtail colibri, qu'elle a commencé avec des individus du laboratoire de biologie marine. Dans une étude l'année dernière, elle a montré que les pieuvres semblent ressentir de la douleur. Elle espère que les découvertes biologiques de son laboratoire influenceront la façon dont d'autres scientifiques s'occupent de ces animaux en captivité.

"Plus le bien-être de l'animal est bon, meilleures sont les données expérimentales que vous obtenez. Et moins vous avez besoin d'animaux", a déclaré le Dr Crook. "Et juste en général, c'est une meilleure science."

Aux États-Unis, aucune loi ne réglemente la recherche sur les invertébrés. Lorsque les scientifiques veulent étudier un animal doté d'une colonne vertébrale, comme une souris, un oiseau ou un poisson, ils ont besoin de l'approbation éthique d'un comité au sein de leur institution. Les scientifiques qui étudient les vers - ou les céphalopodes hautement intelligents - peuvent faire ce qu'ils veulent.

Certaines institutions, dont le Laboratoire de biologie marine, utilisent volontairement le même processus d'examen pour leurs recherches sur les céphalopodes. "Nous voulons faire ce qu'il faut avec eux", a déclaré le Dr Rosenthal.

En l'absence de nouvelles lois, le Dr Crook affirme que l'élevage en captivité est un autre moyen d'améliorer le bien-être des poulpes et autres céphalopodes. Si un animal vient de la nature, les chercheurs ne savent pas comment il a été capturé ou manipulé avant de les atteindre.

"Il n'y a pas vraiment de sources de céphalopodes élevés en captivité autres que le MBL. C'est donc une ressource incroyable", a-t-elle déclaré.

Le Dr Crook espère qu'en élevant des animaux comme la petite pieuvre rayée du Pacifique, l'équipe de Woods Hole améliorera non seulement la vie des animaux de laboratoire, mais donnera aux scientifiques un nouvel outil puissant pour répondre aux grandes questions de biologie.

"Ils sont incroyablement complexes - évolutionnairement parlant, neurobiologiquement parlant - et ils sont totalement différents de nous, c'est pourquoi nous les étudions", a déclaré le Dr Crook. "Les céphalopodes sont dans une position vraiment unique pour nous dire des choses sur le cerveau que nous n'aurions peut-être jamais apprises autrement."

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