Les observations du ROV révèlent la dynamique d'infection des parasites branchiaux chez les céphalopodes pélagiques

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 8282 (2022) Citer cet article

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Les parasites branchiaux des céphalopodes coléoïdes sont fréquemment observés lors des plongées en véhicule télécommandé (ROV) dans le canyon sous-marin de Monterey. Cependant, peu de connaissances existent sur l'identité des espèces de parasites ou leurs effets sur la communauté des céphalopodes. À l'aide de spécimens collectés par ROV et de séquences in situ des 27 dernières années, nous rendons compte de leur identité, de leur prévalence et de leur stratégie d'infection potentielle. Les parasites branchiaux ont été génétiquement et morphologiquement identifiés à partir de spécimens collectés de Chiroteuthis calyx, Vampyroteuthis infernalis et Gonatus spp. La prévalence in situ a été estimée à partir de séquences vidéo pour C. calyx, Galiteuthis spp., Taonius spp. et Japetella diaphana, grâce à leur tissu de manteau transparent. Le parasite le plus commun a été identifié comme Hochbergia cf. moroteuthensis, un protiste de classement taxonomique non résolu. Nous fournissons les premières données moléculaires pour ce parasite et montrons une relation de groupe sœur avec le genre de dinoflagellé Oodinium. Hochbergia cf. moroteuthensis a été observé le plus souvent chez les individus adultes de toutes les espèces et a été observé toute l'année au cours de la période analysée. La prévalence in situ était la plus élevée chez C. calyx (75 %), suivi de Galiteuthis spp. (29 %), Taonius spp. (27 %) et J. diaphana (7 %). Un deuxième parasite, non vu sur les images in situ, mais présent dans les branchies de Gonatus berryi et Vampyroteuthis infernalis, n'a pas pu être trouvé dans la littérature ou être identifié par code-barres ADN. La nécessité d'une enquête plus approfondie est soulignée, faisant de cette étude un point de départ pour démêler les implications écologiques du système céphalopodes-branchies-parasites dans les eaux pélagiques profondes.

Bien que le parasitisme soit l'une des stratégies de vie les plus courantes et les plus réussies sur Terre, les parasites conservent une réputation plutôt tristement célèbre1,2,3. Définies comme vivant aux dépens de leurs hôtes, il n'est pas surprenant que peu d'appréciation soit encouragée pour les créatures parasites. Même si une infection parasitaire n'entraîne pas de maladie, le parasite détournera les ressources de l'hôte pour son propre usage et réduira ainsi la forme physique de l'hôte3. Selon la prévalence et la virulence du parasite, les effets physiologiques peuvent aller de la réduction de la croissance de l'hôte à l'infertilité ou à la mortalité dans les cas graves3,4. Par la suite, au niveau de l'individu parasité, l'infection est certainement loin d'être idéale. En abordant la question au niveau de la population, cependant, la stigmatisation du parasite apparaît largement injustifiée. De plus en plus de preuves indiquent un rôle clé des parasites dans le fonctionnement des écosystèmes et les identifient comme des agents importants dans le maintien de la biodiversité4,5. Non seulement une relation hôte-parasite peut entraîner la sélection d'un pool génétique plus fort (c'est-à-dire mieux résister ou s'infecter par co-évolution), mais aussi faciliter la coexistence des espèces en limitant les organismes fortement compétitifs. De plus, dans certains cas, il a été démontré que les parasites procurent des avantages directs à leurs hôtes, tels que le détournement et l'accumulation de toxines environnementales, ou la prévention d'infections parasitaires plus nocives au moyen d'une exclusion compétitive4,5,6.

Les connaissances sur l'écologie des parasites proviennent principalement d'études terrestres ou côtières, mais le plus grand habitat sur Terre, la zone médiane de l'océan, est généralement exclu7,8. L'océan pélagique profond, qui s'étend en dessous de 200 m, se trouve bien au-delà de la portée des méthodes d'étude conventionnelles comme la plongée sous-marine, et n'a été influencé que récemment par les progrès de la technologie, de l'équipement d'enquête et d'échantillonnage9,10. Les recherches disponibles, peu nombreuses mais en croissance constante, suggèrent que les eaux médianes ne font pas exception en matière d'infections parasitaires. Puisqu'il y a peu d'endroits où se cacher et peu d'équivalents de substrat benthique, les modes de vie parasitaires offrent une alternative. Il a été constaté que les corps de nombreux animaux gélatineux (par exemple les tuniciers pélagiques, les vers gazeux) facilitaient le développement ontogénétique de divers parasites, en servant de lieux de reproduction, de pépinières ou de ressources alimentaires11,12,13. Par exemple, les amphipodes hypéridés exclusivement pélagiques parasitent souvent le zooplancton gélatineux à un certain stade de leur cycle de vie14. Néanmoins, étant donné que la plupart des parasites sont discrets et peuvent avoir des cycles biologiques complexes8, il reste beaucoup à apprendre sur les relations parasitaires dans la zone pélagique.

Un système hôte-parasite qui offre des possibilités de recherche intéressantes est celui des céphalopodes coléoïdes (calmars, seiches et octopodes) et de leurs parasites. Les coléoïdes sont des composants communs de la communauté mésopélagique15,16, avec ca. Des archives fossiles datant de 326 millions d'années17 suggèrent que les parasites ont eu amplement le temps d'optimiser leurs stratégies d'infection. Parmi les quelques céphalopodes étudiés (c'est-à-dire moins de vingt-cinq pour cent de toutes les espèces décrites), il a été démontré que presque tous les individus matures possédaient une sorte de symbiote parasite18,19. De plus, la diversité taxonomique des parasites céphalopodes est similaire à la diversité des parasites trouvés chez les poissons, allant des virus, bactéries, protozoaires, mésozoaires, plathelminthes, acanthocéphales, nématodes et annélides aux crustacés7,18,19,20. Malgré cela, comme pour d'autres études sur les parasites, la plupart des efforts de recherche se concentrent sur les espèces côtières peu profondes7, nous laissant, au mieux, avec une supposition éclairée sur les relations céphalopodes-parasites dans l'océan plus profond.

La compréhension des systèmes hôtes-parasites est importante à la lumière de la quantité croissante de changements environnementaux induits par l'homme, qui comprennent le réchauffement rapide du climat de l'océan et l'exposition de ses habitants à une variété de pressions abiotiques et biotiques (par exemple l'acidification des océans, la désoxygénation et les changements dans la structure du réseau trophique21). Dans le cas où l'hôte et le parasite ont co-évolué, des conditions environnementales changeantes pourraient facilement compenser leur relation22,23. De ce fait, les hôtes pourraient devenir plus sensibles aux infections ou être exposés à des parasites invasifs contre lesquels ils ne possèdent pas de mécanismes de défense suffisants23. De plus, les populations de parasites ou d'hôtes pourraient changer de densité, modifiant les pressions sélectives sur la communauté22. Les implications écologiques de tels changements pourraient être importantes, car les céphalopodes coléoïdes forment des liens clés dans les réseaux trophiques marins qui traversent plusieurs niveaux trophiques et ont un impact sur la pêche commerciale24,25. Néanmoins, pour comprendre dans quelle direction un système céphalopode-parasite peut évoluer avec l'évolution des conditions environnementales, la relation doit d'abord être caractérisée.

Dans cette étude, nous visons à fournir une meilleure compréhension des parasites présents dans plusieurs céphalopodes pélagiques, tels que documentés par des véhicules télécommandés (ROV) dans le Monterey Submarine Canyon (Monterey Bay, CA, USA). Le tissu transparent de certains de ces coléoïdes permet un aperçu unique de certaines parties de leur intérieur26. Lorsqu'elles sont éclairées par les lumières vives d'un ROV, les structures internes, y compris les branchies et les parasites macroscopiques, deviennent visibles. Les principaux objectifs ici sont (i) d'identifier ces parasites à l'aide du code-barres ADN, (ii) de déterminer leur prévalence en utilisant des images in situ de la base de données vidéo du Monterey Bay Aquarium Research Institute (MBARI) et (iii) de déduire une stratégie d'infection potentielle. sur la base de ces derniers résultats. Cette étude sert de point de départ pour acquérir une compréhension écologique plus large du système céphalopodes-branchies-parasites dans une communauté pélagique profonde.

Pour identifier morphologiquement et génétiquement les parasites observés lors des plongées ROV, trois céphalopodes coléoïdes des ordres Oegopsida et Vampyromorpha ont été échantillonnés en juin et juillet 2019 dans le Monterey Submarine Canyon : Chiroteuthis calyx Young, 1972 (n = 3, dont une paralarve), Gonatus spp. (comprenant Gonatus berryi Naef, 1923, Gonatus onyx Young, 1972 et Gonatus sp. ; n = 8, dont deux paralarves) et Vampyroteuthis infernalis Chun, 1903 (n = 1). Les échantillons ont été prélevés à l'aide d'échantillonneurs de détritus statiques de 7,5 L et d'échantillonneurs à aspiration à débit variable9, montés sur les ROV Doc Ricketts et Ventana de MBARI, exploités respectivement à partir des navires de recherche Western Flyer et Rachel Carson. Tous les spécimens de cette étude ont été collectés en vertu de permis de collecte scientifiques fédéraux et d'État américains valides. Bien qu'une approbation éthique ne soit pas nécessaire pour les céphalopodes aux États-Unis d'Amérique, un effort particulier a été fait pour minimiser la souffrance et la détresse des spécimens capturés27. Le calice de Chiroteuthis et Gonatus spp. les spécimens, s'ils étaient vivants après l'ascension du ROV, ont été tués sans cruauté par une incision entre les yeux pour détruire le cerveau. En raison de sa grande taille et de sa fragilité tissulaire, le spécimen de V. infernalis a été anesthésié en ajoutant une surdose de MgCl2 au récipient d'échantillon avant de détruire le cerveau. Pour tous les spécimens, une incision ventrale a été pratiquée dans le manteau pour disséquer les branchies, tout en utilisant un microscope optique pour rechercher des parasites. Les parasites de morphologie similaire d'une branchie ont été regroupés dans des tubes Eppendorf et congelés dans de l'azote liquide pour être stockés à – 80 °C jusqu'à l'extraction de l'ADN. Les parasites de l'autre branchie ont été conservés dans du glutaraldéhyde à 3,5 % pour référence ultérieure. Le reste de l'animal a été conservé dans une solution à 5 % de formaldéhyde et d'eau de mer.

Pour obtenir des estimations de la prévalence du parasite et de l'intensité de l'infection, des images in situ archivées du calmar Oegopsid Chiroteuthis calyx, Galiteuthis spp. Joubin, 1898, Taonius spp. Steenstrup, 1861 et l'octopode Japetella diaphana Hoyle, 1885 ont été examinés à l'aide du système d'annotation et de référence vidéo MBARI (VARS)28. Ces espèces ont été choisies en fonction de leur tissu de manteau transparent qui permettait une observation directe des parasites des branchies. Gonatus spp. et V. infernalis ont été exclus de l'analyse de prévalence dérivée du VARS en raison de leur tissu de manteau opaque. Seuls les segments vidéo fournissant une image claire des branchies ont été utilisés pour quantifier la prévalence du parasite. La prévalence est donc définie comme le pourcentage de branchies infectées par des parasites du total des observations rapprochées. Les images vidéo appropriées ont été sélectionnées dans l'ordre chronologique inverse, en commençant par les observations les plus récentes de 2019, pour inclure tous les enregistrements d'annotation antérieurs jusqu'à ce que cent enregistrements pour chaque genre aient été atteints. Malgré les différences de résolution vidéo au fil des ans, les parasites branchiaux pouvaient être facilement vus sur les vidéos haute définition (1080 × 1020) et standard (640 × 480). Pour estimer la prévalence par stade de la vie, nous avons classé les observations en adultes, juvéniles ou paralarves. Chez C. calyx, les stades de vie peuvent être facilement identifiés par la longueur du cou et de la queue, tandis que la taille relative et les proportions corporelles ont été utilisées pour catégoriser les autres genres d'hôtes16. La catégorie «adultes» comprend à la fois les individus sexuellement matures et les subadultes sans gonades. Le nombre de parasites par branchie a été compté pour calculer l'intensité moyenne d'infection par spécimen, y compris des zéros si l'une des branchies était sans parasites. Lorsqu'une seule branchie était visible (c'est-à-dire dans 30 observations sur 355), l'intensité moyenne de l'infection par spécimen était basée sur la seule branchie vue. Enfin, en utilisant R 3.5.2, la prévalence a été tracée en fonction de la profondeur avec la prévalence mensuelle standardisée (c'est-à-dire corrigée du nombre de plongées ROV par mois) pour étudier la variabilité spatiale et temporelle.

Quatre paires d'amorces différentes adaptées aux parasites protozoaires ont été testées lors des extractions d'ADN. Celles-ci comprenaient des amorces eucaryotes générales d'ARNr 18S et de CO1 avec deux amorces spécifiques aux dinoflagellés ciblant la région d'ARNr 18S (tableau supplémentaire S1). Ces dernières amorces ont été incluses car l'un des types de parasites correspondait à la description de Hochbergia moroteuthensis Shinn & McLean, 1989, un parasite protozoaire de classement taxonomique inconnu présentant des caractéristiques de type dinoflagellé29,30. Sur les quatre paires d'amorces, seules les amorces spécifiquement conçues pour les kystes de dinoflagellés31 ont réussi à amplifier H. cf. ADN de moroteuthensis. L'ADN a été extrait des parasites à l'aide du kit Qiagen DNeasy Blood and Tissue (Qiagen Inc., Valencia, CA, USA) conformément aux instructions du fabricant. La PCR a ensuite été réalisée en utilisant 1 µl de matrice d'ADN et 24 µl de mélange maître, contenant 12,5 µl d'Amplitaq Gold Fast Taq (Applied Biosystems Inc., Foster City, CA, USA), 1 µl d'amorce directe et inverse et 9,5 µl de Milli -Q. Pour toutes les amorces ciblant la région de l'ARNr 18S, le programme de cyclage était le suivant : 95 °C pendant 10 min ; 35 cycles de 96 ° C pendant 45 s, 53–57 ° C pendant 60 s en fonction de la température de recuit des amorces (tableau supplémentaire S1), 72 ° C 90 s; et un cycle final de 72 ° C pendant 10 min. Les conditions de cycle pour les amorces CO1 étaient de 95 ° C pendant 10 min ; 16 cycles de 96 °C pendant 10 s, 62 °C pendant 30 s, 68 °C pendant 60 s ; puis 25 cycles de 96 °C pendant 10 s, 48 ​​°C pendant 30 s, 68 °C pendant 60 s ; et un cycle final de 72 ° C pendant 10 min. Les amplifications par PCR et par séquençage ont été réalisées sur un cycleur thermique Veriti 96 Well (Applied Biosystems Inc., Carlsbad, CA, USA).

L'amplification a été testée en utilisant des gels d'agarose/TAE à 1,5 %, après quoi le produit de PCR a été dilué dans 40 µl de Milli-Q et nettoyé avec des plaques filtrantes Multiscreen HTS PCR 96 (Millipore Corp., Billerica, MA, USA). Ensuite, les produits ont été séquencés de manière bidirectionnelle à l'aide du kit de séquençage de cycle BigDye Terminator v3.1 conformément aux instructions du fabricant sur un analyseur génétique ABI 3500xl (Applied Biosystems, Foster City, Californie, États-Unis). Les séquences obtenues ont été alignées avec les séquences de dinoflagellés de la base de données d'ARNr 18S DINOREF32 et avec les 100 meilleures correspondances Blastn de la base de données GenBank, en utilisant Geneious 6.0.5 (Biomatters, Auckland, Nouvelle-Zélande) avec le plugin MAFFT33. Pour rendre cette comparaison plus gérable, la base de données DINOREF a été réduite de 1 671 séquences à 765 séquences en incluant un maximum de deux séquences par espèce (soit 422 espèces de dinoflagellés au total). Pendant l'alignement, toutes les séquences de la base de données ont été coupées à 660 pb pour correspondre à la longueur des séquences parasites obtenues. Les séquences générées ont été déposées dans GenBank sous les numéros d'accession OL771698-OL771701.

Les arbres phylogénétiques ont été construits sur la base des méthodes de maximum de vraisemblance (ML) et d'inférence bayésienne (BI). Ces analyses ont été effectuées séparément pour les alignements sur les séquences DINOREF et GenBank afin d'éviter l'encombrement causé par les séquences eucaryotes non identifiées de la recherche Blastn. Cela a abouti à quatre arbres phylogénétiques au total. L'arbre ML a été généré avec RaxML v8.2.1234, qui implémente uniquement le modèle GTR (General Time Reversible) de substitution de nucléotides et a donc été utilisé avec un modèle Gamma (Γ) d'hétérogénéité de taux. Un bootstrap non paramétrique avec 1000 répétitions a été utilisé pour calculer les estimations de support nodal. Le meilleur modèle évolutif dans les analyses BI a été estimé à l'aide de jModelTest235 sur la base du critère d'information d'Akaike corrigé (AICc). Cela a abouti à un modèle GTR avec une distribution gamma (GTR + Γ) pour l'arbre DINOREF et l'arbre Blastn. Les analyses BI comprenaient deux séries de 30.000.000 générations avec 4 chaînes (trois chauffées, une froide), qui ont été exécutées dans MrBayes 3.2.7a36. Les arbres ont été échantillonnés toutes les 1 000 générations avec une durée de rodage de 10 000 000 générations pour calculer les probabilités a posteriori avec les arbres restants. Tracer v1.7.137 a été utilisé pour évaluer la convergence des paramètres du modèle. Tous les arbres ont été construits avec l'aide du CIPRES Science Gateway38.

Tous les spécimens de cette étude ont été collectés en vertu de permis de collecte scientifiques fédéraux et d'État américains valides.

Sur la base d'observations au microscope, deux types de parasites distincts ont pu être distingués. Deux spécimens adultes de Chiroteuthis calyx et deux adultes de Gonatus berryi possédaient de grands parasites jaunes ovoïdes (0,5–1,4 mm de long), recouverts d'un motif complexe de plaques triangulaires, entourées de rainures profondes (Fig. 1a). Ces parasites étaient répartis dans les branchies, attachés extérieurement aux lamelles primaires, secondaires et tertiaires (Fig. 1b), et pouvaient facilement être dissociés avec une aiguille. Leur morphologie inhabituelle correspondait au parasite protistan ressemblant à un kyste précédemment décrit, Hochbergia moroteuthensis d'affinité taxonomique non résolue et décrit sur le calmar Oegopsid Onykia robusta (Verrill, 1876)29,30. Comme les parasites observés ici ont été trouvés sur des hôtes différents et étaient légèrement plus petits que les spécimens de type H. moroteuthensis (1,19–1,99 mm)30, ils seront appelés H. cf. moroteuthensis. Il a été suggéré que H. moroteuthensis pourrait être d'origine dinoflagellée en raison de la présence de structures protrusibles en forme de bâtonnet sous la membrane cellulaire, également appelées trichocystes, et d'un pore apical similaire à ceux trouvés dans les kystes de dinoflagellés29.

Parasites branchiaux trouvés dans trois genres de céphalopodes pélagiques profonds. (a) Hochbergia cf. kyste de moroteuthensis sur les lamelles branchiales tertiaires du calice de Chiroteuthis, avec un motif caractéristique de plaques thécales triangulaires. (b) Hochbergia cf. moroteuthensis couvrant la paire branchiale du calice de Chiroteuthis. (c) Parasites de Gonatus berryi, incrustés dans les lamelles branchiales tertiaires. (d) Parasite de Vampyroteuthis infernalis, partiellement incrusté dans les lamelles branchiales secondaires et tertiaires. Les barres d'échelle sont de 0,2 mm en a, c et d et de 2,0 mm en b.

Les séquences partielles d'ARNr 18S obtenues pour H. cf. moroteuthensis sur Gonatus berryi et Chiroteuthis calice étaient identiques. La comparaison phylogénétique avec la base de données DINOREF sur les dinoflagellés32 a confirmé H. cf. placement de moroteuthensis dans la classe des dinoflagellés Dinophyceae (Fig. 2a). Les analyses d'inférence bayésienne (BI) et de vraisemblance maximale (ML) ont produit des résultats congruents et récupéré H. cf. moroteuthensis en tant que clade monophylétique (c'est-à-dire 1,0 probabilité postérieure/100 % de support bootstrap), tandis qu'Oodinium pouchetii (Lemmermann) Chatton, 1912 a été récupéré en tant que clade sœur avec un support de nœud maximal. Les séquences entre ces deux clades réciproquement monophylétiques ont montré une similitude génétique de 88%. Il convient de noter que tous les nœuds n'ont pas pu être résolus à l'aide des méthodes BI et ML, un grand nombre de clades s'effondrant sur une polytomie (Fig. 2, Figure supplémentaire S1). En comparant H. cf. moroteuthensis aux meilleures correspondances GenBank Blastn, les parasites formaient un clade monophylétique avec O. pouchetii et un eucaryote non identifié, collecté dans la colonne d'eau à 75 m dans l'océan Pacifique équatorial (c'est-à-dire l'échantillon environnemental AJ402340 ; Fig. 2b)39. Cette séquence environnementale a montré une similarité génétique de 97,74 % avec H. cf. moroteuthensis. Notre découverte de H. cf. moroteuthensis correspond à la répartition signalée de l'espèce : au large des côtes d'Hawaï, dans l'est de l'océan Pacifique Nord, dans le golfe du Mexique et dans la mer de Béring (Fig. 3)29,30,40.

Phylogénie du maximum de vraisemblance (ML) de H. cf. ARNr 18S de moroteuthensis (bleu), montrant des affinités taxonomiques pour sélectionner des séquences de la base de données (a) DINOREF32 et (b) des correspondances GenBank Blastn. Les taxons parasites sont mis en évidence avec des blocs de couleur, y compris Oodinium pouchetii du larvacé Oikopleura sp. (orange)41. L'arbre DINOREF a été réduit de 794 à 40 séquences pour mieux montrer les détails du plus grand clade monophylétique comprenant H. cf. moroteuthensis en plus de l'exogroupe. L'arbre Blastn a été coupé pour ne montrer que le plus petit clade monophylétique avec une similitude génétique de 90 à 98% entre les séquences. Les nœuds affichent les valeurs de probabilités postérieures (PP)/bootstrap (BS) des analyses d'inférence bayésienne et ML, respectivement. Un support faible ou aucune valeur (> 0,95 pp ou > 70 % bs) sont indiqués par deux tirets (–).

Répartition géographique H. moroteuthensis. Les triangles oranges indiquent la distribution précédemment signalée dans la mer de Béring, le golfe du Mexique et l'océan Pacifique Nord près de Washington et Hawai'i29,30,40. NB Ces derniers emplacements ne sont que des indicateurs des observations rapportées et ne représentent pas les coordonnées réelles car celles-ci n'ont pas été fournies dans la littérature référencée. Les triangles de cercles jaunes représentent les observations in situ de H. cf. moroteuthensis lors des plongées du MBARI ROV sur les branchies de Chiroteuthis, Galiteuthis, Taonius et Japetella. La carte a été générée dans R 3.5.2 (https://www.r-project.org).

Le deuxième type de parasite trouvé dans Gonatus spp. et V. infernalis n'ont pas pu être appariés aux mentions dans la littérature. Bien que les parasites des deux genres soient similaires en taille (0,2 à 0,6 mm de long), en forme et en couleur, leur emplacement dans les branchies suggère qu'ils pourraient ne pas appartenir à la même espèce. Chez Gonatus spp., les parasites semblaient résider dans les lamelles tertiaires (Fig. 1c), tandis que les parasites de V. infernalis n'étaient que partiellement incrustés entre les lamelles secondaires ou tertiaires (Fig. 1d). De plus, les parasites vivants de Gonatus spp. étaient toujours de couleur blanche, tandis que celles trouvées chez V. infernalis avaient parfois une teinte jaune clair. Néanmoins, aucun des parasites ne possédait de caractéristiques structurelles marquées permettant une distinction définitive entre les deux ou limitant leur classification taxonomique. Les deux parasites de Gonatus spp. et V. infernalis étaient relativement faciles à retirer du tissu branchial à l'aide d'une aiguille. Ce second type de parasite coexiste avec H. cf. moroteuthensis dans deux spécimens de Gonatus berryi.

L'analyse moléculaire n'a pas permis d'identifier ces derniers parasites. Les amorces eucaryotes générales n'ont amplifié que l'ADN de l'hôte et les amorces dinoflagellées ont produit des séquences de faible qualité. Malgré cela, nous avons obtenu une courte séquence de 79 pb (c'est-à-dire sur un total de 634 pb) pour les parasites de V. infernalis en utilisant l'amorce spécifique aux kystes de dinoflagellés31. Sur la base d'une comparaison avec la base de données GenBank, cette courte séquence semble provenir d'un protiste apicomplexe, montrant une similitude de 100,0 % avec des séquences sélectionnées des genres Cryptosporidium Tyzzer, 1907, Babesia Starcovici, 1893 et ​​Theileria (Bettencourt et al., 1907).

De tous les types de parasites trouvés dans les échantillons collectés par ROV, une prévalence et une intensité d'infection dérivées du VARS sont données uniquement pour Hochbergia cf. moroteuthensis. Les raisons en étaient la taille et la couleur relativement grandes de H. cf. moroteuthensis, ce qui les rend très différentes des autres particules présentes sur les branchies telles que la neige marine. Néanmoins, puisque nous n'avons pas étudié leur morphologie en détail, nous voulons souligner que les parasites des branchies dans cette section se réfèrent aux parasites de type H. moroteuthensis. Parmi les quatre espèces de céphalopodes étudiées, le calice de Chiroteuthis était le plus souvent infecté par H. cf. moroteuthensis (Fig. 4a, Tableau 1). Les 55 adultes de cette espèce de calmar étaient tous infectés par des parasites, tandis que 86 % des juvéniles et 37 % des paralarves étaient infectés. Galiteuthis et Taonius avaient une prévalence intermédiaire de parasites branchiaux (29 et 27 %, respectivement ; Fig. 4b, d), tandis que Japetella n'était que rarement infectée (7 %, Fig. 4c ; Tableau 1). Pour ces derniers genres, les adultes étaient les seuls stades de vie hébergeant H. cf. moroteuthensis, avec des juvéniles dépourvus de tout parasite branchial visible. Il convient toutefois de noter que les juvéniles n'ont été que rarement observés et qu'aucune observation n'était disponible pour les paralarves. Les observations de Taonius et de Japetella étaient relativement rares, ce qui a entraîné moins d'enregistrements vidéo disponibles que prévu initialement pour l'estimation de la prévalence (c'est-à-dire 94 et 61, respectivement ; tableau 1). En conséquence, nous avons dû remonter plus loin dans la base de données vidéo qu'il n'était nécessaire pour Chiroteuthis et Galiteuthis (c'est-à-dire jusqu'en 2001 pour Taonius et jusqu'en 1994 pour Japetella ; Tableau 2).

Observations in situ de Hochbergia cf. moroteuthensis sur les branchies des céphalopodes pélagiques (flèches blanches). (a) Calice de Chiroteuthis Young, 1972, vu ici se nourrissant d'un poisson myctophidé. (b) Galiteuthis phyllura Berry, 1911. (c) Japetella diaphana Hoyle, 1885. (d) Taonius borealis (Nesis, 1972). (e) Calice de Chiroteuthis avec des infections inhabituelles à l'intérieur de son entonnoir (à droite) et sur la ligne médiane supérieure des nageoires (à gauche).

L'intensité de l'infection, mesurée par le nombre moyen de parasites par branchie, le cas échéant, était similaire pour Chiroteuthis, Galiteuthis et Japetella, allant de 3,26 à 4,00 parasites par branchie avec des intervalles de confiance à 95 % qui se chevauchent (tableau 2). L'intensité de l'infection à Taonius n'était en moyenne que de 1,86 H. cf. moroteuthensis par branchie, qui était considérablement plus faible que chez Chiroteuthis et Galiteuthis (tableau 2). Hochbergia cf. moroteuthensis était le plus répandu chez les céphalopodes entre 300 et 600 m (Fig. 5a), ce qui comprend la principale plage de profondeur de nos rencontres avec Chiroteuthis, tandis que la distribution globale en profondeur des céphalopodes infectés variait entre 201 et 2521 m. Même si H. cf. moroteuthensis a toujours été observé sur les branchies, il y a eu un cas (c'est-à-dire sur 355) où deux kystes ont été observés à l'intérieur de l'entonnoir et au milieu supérieur de la nageoire sur C. calice (Fig. 4e).

Intensité d'infection de Hochbergia cf. moroteuthensis par profondeur et mois. (a) Nombre moyen de Hochbergia par branchie par profondeur pour Chiroteuthis (cercle bleu), Galiteuthis. (triangle bleu clair), Taonius (losange orange) et Japetella (carré jaune). (b) Nombre d'observations de céphalopodes par mois (bleu clair) parasités par Hochbergia (bleu foncé). Les valeurs mensuelles sont corrigées du nombre total de plongées ROV chaque mois, regroupant toutes les années enregistrées. Les chiffres de 1 à 12 représentent les mois de janvier à décembre. Les entrées vides n'indiquent aucune observation d'hôte au cours de ces mois malgré les efforts de plongée.

En examinant la variation de la prévalence des parasites branchiaux au fil du temps, des individus parasités de Chiroteuthis et de Galiteuthis ont été observés chaque année au cours de la période étudiée (de 2013 à 2019 ; Figure supplémentaire S2). Aucune tendance annuelle n'a pu être distinguée pour l'un ou l'autre hôte, Chiroteuthis montrant une prévalence constamment élevée de parasites branchiaux et Galiteuthis des nombres d'infection relativement faibles. En revanche, la prévalence des parasites à Japetella était plus sporadique et les individus parasités n'ont été observés que pendant quatre ans entre 1994 et 2019. Pour Taonius, il semble y avoir une tendance à la hausse au fil des ans, où les individus parasités ont été plus fréquemment observés entre 2011 et 2017 par rapport à 2001. –2010 (sans données pour 2018 et 2019 en raison d'une absence d'observations malgré les efforts de plongée). En comparant la prévalence mensuelle du parasite, Chiroteuthis a été parasité tout au long de l'année civile, de janvier à décembre (Fig. 5b). Galiteuthis, Taonius et Japetella, d'autre part, semblaient montrer plus de variation saisonnière, avec une augmentation de la prévalence au printemps et en été (c'est-à-dire de mars 2003 à août 2008, Fig. 5b). De plus, Galiteuthis et Taonius ont montré une légère augmentation de H. cf. moroteuthensis vers la fin de l'année (c'est-à-dire le 11 novembre et le 12 décembre).

Des parasites ont fréquemment été observés sur les branchies des céphalopodes coléoïdes lors de plongées en ROV dans les eaux mésopélagiques du canyon sous-marin de Monterey. Ici, nous démontrons qu'au moins deux espèces de parasites peuvent être distinguées des spécimens collectés par ROV. Sur la base de la morphologie, le premier parasite a été identifié comme étant le protiste Hochbergia cf. moroteuthensis. Bien que la description originale de H. moroteuthensis ait eu du mal à attribuer un rang taxonomique, les auteurs ont noté que la présence de trichocystes et d'un pore apical présente des similitudes avec celles des dinoflagellés au stade de vie enkysté29,30. En utilisant le séquençage de Sanger et des amorces spécifiques aux kystes de dinoflagellés, nous confirmons que ce parasite est un dinoflagellé qui forme un groupe frère des membres du genre Oodinium. Le deuxième parasite n'a pu être associé à aucune description morphologique documentée, et le code-barres ADN n'a pu résoudre qu'une courte séquence qui ne permet pas une identification fiable.

Hochbergia moroteuthensis semble être un parasite commun des céphalopodes pélagiques et a déjà été collecté sur les branchies de vingt espèces de céphalopodes29,30. Ceux-ci incluent cinq taxons étudiés ici (C. calyx, V. infernalis, Galiteuthis spp., Gonatus spp. et Japetella diaphana), avec Taonius sp. nouveau dans la liste. Tandis que H. cf. moroteuthensis trouvé dans cette étude était un peu plus petit que la série type (0,5–1,4 mm contre 1,19–1,99)30, il était dans la fourchette de ceux rapportés par McLean et al.29 sur les calmars Stigmatoteuthis dofleini Pfeffer, 1912 et Abralia trigonura Berry , 1913 (soit 0,56 à 1,10 mm en moyenne de longueur)29. Ces derniers auteurs ont remarqué que la taille du parasite, sa couleur (c'est-à-dire blanc à jaune) et la morphologie de la plaque thécale peuvent différer entre les espèces hôtes, ce qui pourrait indiquer plusieurs espèces de Hochbergia. Il convient toutefois de noter qu'on ne sait pas si la croissance maximale de H. moroteuthensis dépend de la taille de l'hôte ou si les parasites étudiés étaient simplement à des stades de croissance différents étant donné la taille relativement petite des échantillons de l'étude. Bien que nous n'ayons pas comparé H. cf. moroteuthensis à travers les hôtes de manière très détaillée, les séquences partielles d'ARNr 18S obtenues pour les parasites sur les calices de Gonatus berryi et Chiroteuthis étaient identiques. Des recherches supplémentaires sont donc justifiées pour étudier les différences de parasites spécifiques à l'espèce et la spéciation entre les hôtes.

La parenté génétique entre H. cf. moroteuthensis et son groupe frère Oodinium est en outre soutenu par plusieurs caractéristiques morphologiques. Premièrement, l'absence de caractères dinoflagellés distincts, la forme ovoïde et la présence de trichocystes ont également été notés pour les kystes d'Oodinium41,42,43. McLean et al.29 ont en outre rapporté que le noyau du kyste unicellulaire de H. moroteuthensis contient de la chromatine diffuse, une caractéristique contrairement à la plupart des dinoflagellés qui possèdent des chromosomes en forme de bâtonnet bien définis42. Remarquablement, les dinoflagellés d'Oodinium sont connus pour alterner entre les noyaux non dinocaryotes et dinocaryotes au cours de leurs cycles de vie, ce qui pourrait expliquer la chromatine diffuse de H. moroteuthensis42,43. Les similitudes entre H. moroteuthensis et Oodinium s'étendent encore au style de vie parasite avec des hôtes principalement pélagiques. Les dinoflagellés du genre Oodinium sont tous connus pour être des ectoparasites, infectant les cténophores, les chaetognathes, les annélides, les larvacés et une hydroméduse41,43,44,45,46.

Malgré ces similitudes, il existe également plusieurs différences morphologiques notables entre H. moroteuthensis et les membres du genre Oodinium. Les jeunes kystes d'Oodinium ont généralement une coloration blanche à jaune, les kystes plus âgés prenant une teinte brun-jaune ou brun foncé41,43,44. Les kystes d'Oodinium possèdent également des plaques thécales relativement simples et surtout, ont un pédoncule distinct, ou tige, avec lequel ils se fixent à l'hôte et qui est censé servir d'appareil d'alimentation41,43,47. Les longueurs maximales des kystes d'Oodinium ont été rapportées jusqu'à 0,39 mm43,46. En revanche, les kystes de H. moroteuthensis possèdent une coloration blanche à jaune, un motif complexe de plaques triangulaires, atteignent des tailles allant jusqu'à 1,99 mm de long et ont une simple zone de maintien avec une ouverture ovale qui les ancre probablement à l'hôte30. Actuellement, Oodinium et Hochbergia forment un clade génétiquement distinct au sein des Dinophyceae et l'analyse d'autres spécimens et marqueurs génétiques pourrait fournir plus d'informations sur leur parenté et leur spécialisation sur des hôtes principalement pélagiques. De plus, l'analyse de marqueurs génétiques à évolution rapide et lente pourrait résoudre la polytomie observée dans les arbres phylogénétiques, qui étaient également présents dans la reconstruction phylogénétique de la base de données de référence DINOREF par Mordret et al.32.

La similitude génétique de H. cf. moroteuthensis à un eucaryote non identifié de la colonne d'eau et le fait que nous ayons rencontré les protozoaires à un stade enkysté suggèrent fortement que ces dinoflagellés infectent leurs hôtes céphalopodes au cours d'un stade de vie libre. De nombreux dinoflagellés parasites, y compris Oodinium, alternent entre un stade de vie libre mobile - la dinospore - qui forme un stade d'alimentation végétative - le trophont - lors de la fixation à l'hôte41,47,48. Au cours de cette phase végétative, le trophont grandit fortement mais sans division cellulaire. Une fois mature, le trophont se détache de l'hôte pour se diviser en plusieurs dinospores flagellées. Les dinospores se dispersent dans la colonne d'eau, libres d'infecter de nouveaux hôtes (Fig. 6)41,47,48.

Cycle de vie théorique de Hochbergia moroteuthensis. (a) Le trophont végétatif (stade de vie alimentaire) se développe sans division cellulaire sur les branchies du céphalopode. (b) Le trophont mature se détache et (c) se divise en dinospores mobiles, (d) libre d'infecter de nouveaux hôtes dans la colonne d'eau. Illustration (b) trophont adapté de Shinn & McLean30.

Un tel stade de vie libre est cohérent avec la large répartition géographique de H. moroteuthensis. Les dinospores libres sont facilement dispersées par les courants océaniques, et les observations dans l'océan Pacifique Nord et le golfe du Mexique pourraient indiquer une connectivité océanique à grande échelle, potentiellement au-delà de la distribution rapportée ici29. Cette dispersion peut également offrir à H. moroteuthensis un large éventail de possibilités d'infection et expliquer pourquoi les trophontes se trouvent dans vingt et un taxons de céphalopodes différents. Néanmoins, la structure génétique de la population doit être étudiée, car on ne sait pas actuellement si les parasites représentent plusieurs espèces.

Les dinospores libres pourraient également expliquer l'emplacement de H. moroteuthensis sur le tissu branchial extérieur. Avec des dinospores libres dans la colonne d'eau, la voie la plus rapide vers l'intérieur d'un céphalopode se fait par « inhalation ». Dans ce processus, les céphalopodes forcent activement l'eau à travers leurs branchies, ce qui en fait les premiers organes que Hochbergia rencontrerait. Les organes respiratoires donnent un accès direct à la circulation sanguine du céphalopode et offrent donc un environnement approprié (c'est-à-dire riche en nutriments et en oxygène) pour le développement en trophont. Les branchies fournissent également des interstices qui pourraient simplement piéger les dinospores. Quoi qu'il en soit, il n'y a eu qu'une seule occasion (c'est-à-dire sur 355) où des trophonts ont été observés sur d'autres parties du corps en plus des branchies (Fig. 4e). En comparaison, plusieurs parasites Oodinium sont également connus pour s'attacher à des parties spécifiques du corps de l'hôte, préférant apparemment les sites impliqués dans le mouvement locomoteur. Par exemple, Oodinium jordani McLean & Nielsen, 1989 est connu pour s'attacher à la nageoire du chaetognathe Sagitta elegans Verrill, 187346, tandis que O. pouchetti se trouve principalement sur la queue des appendiculaires41, et Oodinium sp. collecté sur divers cténophores semble préférer la fixation à proximité ou à l'intérieur des rangées de peignes battants44. On ne sait pas si ces surfaces offrent les taux de rencontre les plus élevés ou offrent un avantage physique tel qu'une meilleure oxygénation.

The increased prevalence of H. cf. moroteuthensis observed in the most abundant cephalopod, Chiroteuthis, and in the other adult cephalopods is in line with infection dynamics known from other wildlife parasites, where the probability of a parasitic infection increases with host density and age49,50,51. Following this, dinospores in the Monterey Submarine Canyon have more opportunities to encounter common squids like Chiroteuthis." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d7593107e2414">52 and longer-lived cephalopods. Alternatively, it is possible that the increased parasite load in adults is simply the result of larger gill surface areas when compared to juveniles. However, when comparing prevalence between host species, it should be noted that the maximum adult sizes for C. calyx (up to 100 mm in mantle length, ML) are smaller than those of Galiteuthis (500 mm ML), Taonius (660 mm ML) and Japetella (144 mm ML) among specimens found in the Monterey Submarine Canyon53,54.Other factors that might explain the observed prevalence include parasite preferences for host physiology (e.g. respiration rates) or confinement to a certain depth range18. Although Chiroteuthis, Galiteuthis, Taonius and Japetella partially overlap in their depth distributions, Chiroteuthis generally remains above the core of the oxygen minimum zone, located around 700 m in Monterey Bay." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d7593107e2457">52,55. Galiteuthis, on the other hand, has a bimodal distribution, with older individuals known to migrate below the oxygen minimum core." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d7593107e2468">52,55,56. If dinospore viability is restricted to more shallow depths, the probability of infection for Galiteuthis could decrease when living at deeper depths. This is further supported by Taonius, which showed a comparable bimodal distribution to Galiteuthis." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d7593107e2486"> 52 et partageaient une prévalence parasitaire similaire. De plus, Japetella est le céphalopode vivant le plus profond étudié et abritait relativement peu de trophontes Hochbergia. Malgré cela, on ne sait pas combien de temps il faut aux dinospores de H. moroteuthensis pour se transformer en trophontes matures et pendant combien de temps elles peuvent s'accumuler sur leurs hôtes. Expériences en laboratoire avec Oodinium sp. sur le cténophore Beroe abyssicola Mortensen, 1927 a montré que les trophontes avaient besoin d'environ 20 jours pour passer de 35 µm de longueur à leur taille mature de 350 µm à 10 °C44. Étant donné que H. moroteuthensis peut devenir plus de cinq fois plus grand et vit à des températures plus froides en fonction de sa distribution d'hôtes, les périodes de croissance peuvent être considérablement plus longues.

Lorsque l'on regarde la prévalence de H. cf. moroteuthensis au fil du temps, seul Taonius semblait montrer une augmentation du nombre d'individus infectés au fil des ans. Cependant, les résultats actuels sont insuffisants pour déterminer si cette augmentation est le résultat d'un changement environnemental ou fait partie de la variabilité naturelle. Nous recommandons donc une surveillance continue pour déterminer les tendances à long terme. Sur la base de la prévalence mensuelle, il est probable que Chiroteuthis agisse comme un réservoir pour les parasites Hochbergia tout au long de l'année. Galiteuthis, Japetella et Taonius montrent une dynamique plus saisonnière. Il se peut que la saisonnalité signalée soit liée à des événements de remontée d'eau ou à des signaux environnementaux favorisant la formation de dinospores (par exemple, augmentation des températures)50. Alternativement, les céphalopodes pourraient être plus sensibles aux infections certains mois ou avoir une résistance plus élevée pendant d'autres. Taonius, par exemple, avait une charge parasitaire nettement inférieure en moyenne à Galiteuthis malgré des estimations de prévalence similaires (tableaux 1 et 2), indiquant potentiellement une sorte de mécanisme de résistance. Des recherches supplémentaires sont nécessaires pour confirmer toute résistance de l'hôte et l'influence de la profondeur ou des effets saisonniers.

L'autre type de parasite trouvé dans les spécimens collectés par ROV de Vampyroteuthis infernalis et Gonatus spp. nécessite une caractérisation plus poussée. Bien que le code-barres ADN ait pu résoudre une courte séquence qui la place potentiellement dans le phylum Apicomplexa, il semble plus probable que ce matériel génétique provienne d'une contamination par un parasite différent. Les apicomplexes signalés chez les céphalopodes infectent généralement le tube digestif et sont morphologiquement différents des parasites observés ici19.

En conclusion, nos résultats soulignent la nécessité d'une enquête plus approfondie sur les céphalopodes et leurs parasites branchiaux. Considérant que les parasites influencent la biodiversité et que les céphalopodes forment des liens clés dans les réseaux trophiques pélagiques, les recherches futures devraient se concentrer sur l'évaluation des effets potentiels sur la physiologie des céphalopodes. Par exemple, si H. moroteuthensis limite la longévité ou la reproduction des calmars communs comme C. calyx, des changements dans l'abondance des parasites pourraient entraîner des effets en cascade sur l'abondance des proies, des prédateurs et des concurrents de Chiroteuthis. De plus, les estimations de base de la prévalence des parasites sont essentielles pour bien comprendre si les systèmes hôte-parasite entre les eaux sont menacés par l'augmentation des facteurs de stress anthropiques et comment ils changeront avec le temps. Bien que les observations par ROV se soient avérées essentielles pour estimer la prévalence et l'intensité de l'infection ici, les spécimens chalutés continuent d'être précieux pour la vérification des espèces de parasites et l'obtention de matériel pour les analyses génétiques, même s'ils sont légèrement endommagés. Nous recommandons donc de combiner les observations par ROV avec le chalutage périodique dans les études futures, car les ROV peuvent ne pas révéler de petits parasites, des infections précoces ou des parasites chez les animaux dont les tissus ne sont pas transparents.

Les séquences générées pour H. moroteuthensis ont été déposées dans GenBank sous les numéros d'accession OL771698-OL771701.

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Nous remercions Kristine Walz pour avoir partagé ses connaissances en laboratoire, Christina Preston pour ses conseils sur l'identification des dinoflagellés, Shannon Johnson pour son aide dans l'analyse phylogénétique exploratoire et Steven Haddock pour nous avoir prêté son espace de laboratoire et donné à VIS l'opportunité de rejoindre son RV Rachel Croisière Carson. Nous remercions également Ben Burford pour avoir partagé son expertise sur les céphalopodes pélagiques, et Rondi Robison et Nancy Barr pour leur soutien lors de la croisière R/V Wester Flyer. Cette recherche n'aurait pas été possible sans les pilotes de ROV et l'équipage du R/V Western Flyer et du R/V Rachel Carson. VIS tient à remercier George Matsumoto pour son soutien en tant que coordinateur des stages d'été MBARI et Sancia van der Meij pour ses commentaires sur la première ébauche du manuscrit.

Financement Open Access activé et organisé par Projekt DEAL. Cette recherche a été rendue possible grâce à la Fondation David et Lucile Packard, qui a fourni des fonds au groupe d'écologie en milieu aquatique de MBARI et au programme de stages d'été.

GEOMAR, Centre Helmholtz pour la recherche océanique de Kiel, Düsternbrooker Weg 20, 24105, Kiel, Allemagne

Vanessa I. Stenvers

Département de zoologie des invertébrés, Musée national d'histoire naturelle, Smithsonian Institution, Washington, DC, 20013, États-Unis

Vanessa I. Stenvers

Institut de recherche sur l'aquarium de Monterey Bay, 7700 Sandholdt Road, Moss Landing, Californie, 95039-9644, États-Unis

Rob E. Sherlock, Kim R. Reisenbichler et Bruce H. Robison

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Le projet a été conçu par RES, BHR et VIS, qui ont effectué le travail de terrain avec KRR, BHR et RES contribuant à la collecte de séquences vidéo et de spécimens ROV. VIS a effectué le travail de laboratoire, analysé les images du ROV et préparé toutes les figures. Le manuscrit a été rédigé par VIS, qui a été revu et révisé par tous les auteurs.

Correspondance à Vanessa I. Stenvers.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Stenvers, VI, Sherlock, RE, Reisenbichler, KR et al. Les observations du ROV révèlent la dynamique d'infection des parasites branchiaux chez les céphalopodes pélagiques. Sci Rep 12, 8282 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-11844-y

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Reçu : 10 décembre 2021

Accepté : 28 avril 2022

Publié: 18 mai 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-11844-y

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